Sehen mit bewegten Augen Burkhart Fischer Abteilung klinische Neurologie und Neurophysiologie der Universitfit, D-7800 Freiburg i.Br.
Recent microelectrode studies of single neurons of the retina, lateral geniculate nucleus, superior colliculus, and visual and parietal cortex are related to the problems of visual stability, prevention of fading, control of eye movements, and visual attention.
Wir sehen m it Hilfe von Augenbewegungen. F fir die neurophysiologische Erforschung der Sehvorg/inge im Gehirn waren Augenbewegungen aber st6rend, so dab man bei Experimenten an einzelnen Sehzellen in den letzten 40 Jahren die Augen der Versuchstiere medikament6s ruhig stellte. So konnte eine ganze Reihe grundsfitzlicher Erkenntnisse fiber die Arbeitsweise einzelner Nervenzellen des Sehsystems gewonnen werden, aber ein wesentlicher Aspekt des Sehens blieb weitgehend ausgeklammert, nfimlich die Bedeutung der dauernden Bewegungen des gesamten Retinabildes durch Blickbewegungen ffir die Verarbeitung der Sehinformation. Der vorliegende Aufsatz gibt eine kurze l~lbersicht fiber die Versuche der letzten Jahre, die Probleme des Sehens bei bewegten Augen in Tierexperimenten zu studieren. Obwohl miteinander verknfipft, ist es nfitzlich, drei Fragen getrennt zu stellen: Warum sehen wir keine bewegte Welt, wenn wir unsere Augen bewegen ? (Stabilitiit) Warum sehen wir etwas, wenn wir unsere Augen nicht bewegen? (ErhaItung) Wie werden unsere Augenbewegungen gesteuert? (Steuerung)
I. Teilproblem: Die Stabilitdt der Umwelt Eine ruhende Umwelt, in der sich Gegenst~inde, andere Lebewesen und wir selbst bewegen, ist eine alltfigliche Erfahrung, die als selbstvcrst/indlich und ha96
tfirlich meist gar nicht bewul3t analysiert wird. Dennoch stellt sie der Physiologie der Bewegungswahrnehmung ein mehr als hundert Jahre altes, ungel6stes Problem: Wie unterscheidet eine zentrale Wahrnehmungsstruktur im Gehirn eine Fremdbewegung (Objekt bewegt sich gegenfiber ruhendem Sinnesorgan) von einer Eigenbewegung (Sinnesorgan bewegt sich gegenfiber ruhenden Gegenstfinden). Helmholtz hat 1866 am Beispiel der Eigenbewegung der Augen das Problem der Stabilitfit der Umwelt erstmals klar formuliert und eine Hypothese zu seiner Beantwortung vorgeschlagen [13]. Danach erhfilt die zentrale Wahrnehmungsstruktur auger Bewegungssignalen aus sensorischen Empfangszentren auch noch ,, WiIlensimpulse" aus motorischen Zentren, die aufgrund von ,,Willensanstrengungen" die Augenbewegungen steuern. Diese Hypothese wurde 1950 durch v. Holst als ,,Reafferenzprinzip" detaillierter ausgearbeitet: Die motorischen Befehle zur Bewegung des Auges werden genau kopiert und als Efferenzkopie an einen zentralen Analysator gemeldet. Dort treten die durch Eigenbewegung hervorgerufenen Signale peripherer Sinnesorgane (Reafferenz) mit der Efferenzkopie so in Beziehung, dal3 keine Bewegungsmeldung erfolgt [14]. Neurologisch miigte die Efferenzkopie eine dem motorischen Befehl entsprechende Entladungsfolge (corollary discharge) visueller Zellen sein [46, 50], die selbst dann auftritt, wenn eine Augenbewegung zwar intendiert, aber z.B. wegen einer Lfihmung der Augenmuskeln nicht ausgeffihrt wird. Uber danach zu erwartende Scheinbewegungen ist zwar berichtet worden [18, 49]; bei vollstRndiger Blockade von Augenbewegungen treten sie aber nicht auf [4]. Vor fiber 70 Jahren ist dann versucht worden, die Stabilitfit der Umwelt durch eine Art zentraler Sehausschaltung wfihrend rascher Blickbewegungen (Saccaden) zu erklfiren. Diese wurde spfiter als saccadische Suppression gedeutet, da ein kurzer Lichtreiz oder eine Bewegung kurz vor, w/ihrend und nach Saccaden etwas schlechter gesehen wird, als von einem fixierenNaturwissenschaften65, 96--103 (1978) 9 by Springer-Verlag 1978
den Auge [51, 40, 56, 3, 47]. Diese Suppression ist aber zu gering, um die Raumkonstanz zu erkl/iren. Ferner ist sie nicht an eine Bewegung der Augen gebunden, sondern wurde auch wfihrend rascher Bildverschiebungen vor dem fixierenden Auge nachgewiesen [25, 29, 30]. Aus diesem Grunde kann die Stabilit/it der Umwelt w/ihrend Augenbewegungen nicht durch saccadische Suppression allein erkl~rt werden. Aul3erdem wtirde eine solche Suppression, auch wenn sie vollst/indig wfire, nicht verhindern, dab die Welt vor und nach der Augenbewegung in verschiedenen Positionen erscheint, weil ihr Bild auf der Retina sich verschoben hat.
und wie die Bewegungsablfiufe gesteuert werden, ist fast vollst/indig unbekannt. Die K1/irung dieser Probleme hat in den letzten Jahren von zwei Seiten neue Impulse bekommen: 1. Durch Kombination physikalischer Methoden zur Registrierung der elektrischen Aktivit/it von einzelnen Nervenzellen mit Methoden der Verhaltensforschung ist es m6glich, an wachen und dressierten Tieren mit freibeweglichen Augen zu arbeiten. 2. Einzelzelluntersuchungen an Tieren mit ruhig gestellten Augen @ltere, klassische Methode) haben ergeben, dal3 neben einer lange bekannten lokalen visuellen Informationsverarbeitung auch gIobale Mechanismen existieren.
2. Teilproblem : Die Erhaltung des Bildsehens
Globale Antworten visueller Neurone (Shift-Effekt)
Werden die Bewegungen des retinalen Bildes durch kiinstliche Stabilisierung vollst/indig unterdrfickt, so verschwinden nach wenigen Sekunden alle sonst auch noch so gut sichtbaren Kontraste in einem mehr oder weniger einheitlichen Grau, dem ,,Eigengrau" [12]. Zur Erhaltung des Bildsehens sind also stfindige Bewegungen des Netzhautbildes notwendig, die unter nattirlichen Bedingungen durch Eigenbewegungen (der Augen, des Kopfes und des K6rpers) hervorgerufen werden. Die neurophysiologische Erforschung der Stabilit/it der Umwelt bei Augenbewegungen und der Erhaltung des Sehens durch Augenbewegungen steht also vor einem scheinbaren Paradox: Wfihrend retinaler Bildverschiebungen wird einerseits Information unterdr/ickt, andererseits werden aber gerade Bildbewegungen ffir die Erhaltung der visuellen Wahrnehmung ben6tigt.
Der Begriff des rezeptiven Feldes wurde 1938 von Hartline [11] in die Sehphysiologie eingefiihrt und bildet die klassische Grundlage zum Verst/indnis der Reizantworten yon Neuronen der Retina, des Geniculatum laterale, des Colliculus superior und des Visuellen Cortex. Unter einem rezeptiven Feld versteht man den einem Neuron zugeordneten Teil der Netzhaut, der durch Licht gereizt werden mul3, um eine Reaktion dieser Zelle hervorzurufen (lokale Antwort). In der Netzhaut und im Geniculatum laterale unterscheidet man im wesentlichen zwei Typen von Neuronen: Die Neurone des B-Systems werden dutch Belichtung, die des D-Systems dutch Verdunklung des Zentrums ihres rezeptiven Feldes erregt; die gleichen Reize ftihren dagegen zu einer Hemmung, wenn sie in eine begrenzte Peripherie der rezeptiven Felder projiziert werden [22]. McIlwain wies 1964 darauf hin [26], dab auch Reize weir aul3erhalb des rezeptiven Feldes die Erregbarkeit einer Zelle beeinflussen k6nnen. Obwohl damit das Konzept eines rezeptiven Feldes fragw/irdig wurde, glaubte man nur an eine einzige M6glichkeit, eine retinale Ganglienzelle wesentlich beeinflussen zu k6nnen, nfimlich an die lokale Reizung ihres rezeptiven Feldes. Aufgrund des Gedankens, dab bei Augenbewegungen eine Verschiebung des gesamten retinalen Bildes erfolgt, wurde jedoch eine zweite Antwortform, der Shift-Effekt, gefunden [20, 8]: Eine mehr oder weniger rasche Bewegung eines grol3en Musters ftihrt auch bei Aussparung des gesamten rezeptiven Feldes zu eigenst/indigen, teils heftigen kurzzeitigen Aktivit/itsfinderungen von Retina- und Geniculatum-Neurohen (Fig. 1). Streulicht als artefizielle Ursache dieser fiberraschend starken Reaktionen wurde ausgeschlossen [1]. Der Shift-Effekt kann yon allen Teilen der Netzhaut ausgel6st werden und wird daher als eine globale Antwortform bezeichnet, die keine spezifische Beziehung zur Peripherie des Gesichtsfeldes oder zur
3. Teilproblem : Die Blicksteuerung W/ihrend die beiden ersten Teilprobleme mit der Wahrnehmung als dem Ergebnis sensorischer Prozesse zu tun haben, betrifft das dritte Teilproblem in sehr viel stfirkerem Mal3e auch die motorischen Steuerungsmechanismen, mit deren Hilfe die Augen bewegt oder in einer bestimmten Stellung gehalten werden und die die Bewegungen des Kopfes und des K6rpers mit den Bewegungen der Augen koordinieten. Die sensomotorische Koordination bei )~nderung und bei Einhaltung des Blickzieles kann ohne Einbeziehung des Problems der Aufmerksamkeit nicht verstanden werden. Interessante Dinge mtissen besonders gut vom Auge aufgenommen und m6glichst rasch mit der Stelle des sch/irfsten Sehens angeschaut werden. Wie solche motorischen Ereignisse durch manche Objekte eingeleitet werden, dutch andere aber nicht, Naturwissenschaften 65, 96-103 (1978)
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Fig. 1. Schematische Darstellung des Shift-Effekts in Retina- und Geniculatum-Neuronen der Katze. Eine ruckartige Bewegung des grogen Musters (links) ffihrt zu den rechts dargestellten Reaktionen der Neurone des B- und D-Systems, wenn die rezeptiven Felder den jeweils durch Striche zugeordneten stationfiren Beleuchtungen ausgesetzt sind
Peripherie des lokalen rezeptiven Feldes hat. Obwohl mit dem Shift-Effekt das Konzept rezeptiver Felder in seiner ursprfinglichen Form hinf/illig wird, erweist es sich als nfitzlich, den Begriff eines lokalen ,,klassischen" rezeptiven Feldes beizubehalten und den ShiftEffekt als eine zweite globale Antwortform zu betrachten, auf die der Begriff des rezeptiven Feldes nicht anwendbar ist. W/ihrend die AbhS_ngigkeit des Shift-Effekts yon den Parametern des globalen Reizes im wesentlichen einem Alles-oder-Nichts-Verhalten gleicht [7], sind seine Ver/inderungen bei verschiedenen lokalen Reizen noch weitgehend unklar. Als vorlfiufige Regel kann bisher nur gelten, dab bei lokaler Dauerbeleuchtung des rezeptiven Feldes, deren Beginn zu einer Zunahme der Erregung ffihrt (adfiquate Beleuchtung), ein st/irkerer Shift-Effekt beobachtet wird als wS.hrend lokaler Beleuchtung, deren Beginn zu einer Abnahme der Erregung ffihrt (inad/iquate Beleuchtung); unter der letzten Bedingung kommt es bei GeniculatumNeuronen der Katze sogar meist zu einem hemmenden Shift-Effekt [8], der in der Retina bisher nicht beobachtet wurde (Fig. 1). Danach kann der ShiftEffekt wenigstens qualitativ die lokalen Antworten (klassische Zentrum/Umfeld-Reaktionen) nachahmen: dutch Verschiebung eines globalen Musters wird eine Reaktion ausgel6st, die einer lokalen Reizung entspricht, die aber in Wirklichkeit nicht statt98
finder oder - wenn sie stattfindet - zu keiner Reaktion ftihrt. Mit anderen Worten: Wo der lokale Mechanismus der rezeptiven Felder nicht anspricht, kann der globale Mechanismus einspringen, um die Zelle ,,auf dem laufenden zu halten", so dab sie nicht ,,vergiBt" (was sie normalerweise tut), welche Beleuchtung in ihrem rezeptiven Feld gerade herrscht (Fig. 2). Dieser Gedanke einer ,,Restauration" der visuellen Information ffigt sich relativ mtihelos in das Konzept des Hell/Dunkel-Sehens [9] und k6nnte zur ErklS.rung der Erhaltung des Helligkeitssehens dutch kleine Augenbewegungen beitragen. Zur Pr~fung dieser Hypothese ist es n6tig, wie bei einer Augenbewegung das gesamte retinale Bild, den globalen und den lokalen Reiz gemeinsam, zu bewegen und die so erzielten Reaktionen mit denen zu vergleichen, die durch Bewegungen des globalen und des lokalen Reizes jeweils alleine entstehen. Figur 2 zeigt links oben eine Situation, wo eine kleine lokale Bewegung nur zu einer schwachen Reaktion ffihrt. Wird dagegen das gesamte (totale) Bild (unten) oder nur das globale Muster (Mitte) bewegt, so kommt es zu einer heftigen Reaktion. Der Shift-Effekt ist besonders stark, wenn der lokale Reiz im Zentrum plaziert ist. F/ihrt eine geeignete lokale Bewegung zu einer deutlichen Aktivierung des Zentrum/Umfeld-Mechanismus (Fig. 2, rechts oben), so ftihrt die Mitbewegung des globalen Musters zwar gelegentlich zu einer verst/irkNaturwissenschaften 65, 96--103 (1978)
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Fig. 2. Die Reaktionen einer retinalen Ganglienzelle der Katze auf bewegte Reizmuster. ~ber den Punktdarstellungen der Impulsfolgen (jeder Punkt entspricht einem Aktionspotential ; jede Punktreihe einer Wiederholung) sind die zugehSrigen gemittelten Entladungsfrequenzen (mit verkfirztem ZeitmaB) als Histogramme dargestellt. Ffir die drei links dargestellten Antworten war der lokale Reiz eine auf den Mittelpunkt des rezeptiven Feldes zentrierte 5~ grol3e helle Scheibe. Bei exzentrischer Position auf dem Rand des Zentrums des rezeptiven Feldes wurden die rechts dargestettten Antworten registriert. In der Mitte sind die Reizsituationen gezeigt, wobei die Pfeile die Bewegangen anzeigen. Jede Bewegung bestand aus einer Verschiebung um 1/4 ~ mit einer Geschwindigkeit von 25~ Oben: Lokale Bewegung. Nur die kleine helle Scheibe bewegt sich um 1/4~ nach links (4--), dann zurfick (-~). Mitte: Globale Bewegung. Nur das fiul3ere Gittermuster bewegt sich; die helle Scheibe bleibt im rezeptiven Feld (links) bzw. auf dem Rand des rezeptiven Feldes (rechts) stehen. Unten: Totale Bewegung. Das gesamte Muster (Scheibe und Gitter) bewegt sich. Links sind nur schwache Reaktionen auf lokale Reizung zu sehen, die Antworten auf Bewegung des totalen Musters sind fast ausschliel31ich durch die Mitbewegung des grol3en Musters bestimmt. Rechts reagiert das Neuron heffig auf lokale Reizung. Diese Antworten bestimmen hauptsS.chlich die Reaktionen auf totale Bewegung
ten Erregung, die aber fast nie der Summe der beiden Antworten entspricht. Es sieht vielmehr so aus, als kSnne das Neuron entweder die lokale oder die globale Antwort produzieren. Bei gleichzeitiger AuslSsung beider Antwortformen behindern sie sich gegenseitig. Daher kann es unter bestimmten Bedingungen zu einer St6rung des Informationsflusses kommen, was insbesondere durch Versuche an GeniculatumZellen nahegelegt wird [6]. Werden n/imlich ein kurzer Testreiz im rezeptiven Feld und eine ,,saccadische" Verschiebung eines grol3en Musters zeitlich so gegeneinander verz6gert, dab eine optimale l~lberlagerung von globaler und lokaler Antwort garantiert ist, so ist die kombiniert ausgelSste Antwort meist deutlich kleiner als die Summe der beiden Einzelantworten [6]; es sieht so aus, als ginge die eine Meldung teilweise in der anderen unter. Es kommt sogar vor, dab die Testantwort kleiner ausf/illt, obwohl sie mit Naturwissenschaften 65, 9 6 - 1 0 3 (1978)
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einem erregenden Shift-Effekt zusammenf~illt. Ist der Shift-Effekt hemmend, wie oft bei Geniculatum-Zellen, so drfickt sich dies auch direkt in einer Reduktion der Testantworten aus. Betrachtet man daher den Shift-Effekt als Hauptmechanismus der saccadischen Suppression, so wfirde sich daraus ergeben, dab sie auch bei passiven Augenbewegungen auftritt [39], von einer wirklichen Bewegung des Auges unabhfingig ist [25], in vollstfindiger Dunkelheit fiberhaupt fehlt [5] und auch durch bewegte Muster ausgelSst wird, die den Testreiz nicht fiberdecken [29]. Nach dem Start langsamer Bildverschiebungen, wie sie bei Augenfolgebewegungen vorkommen, wird der Shift-Effekt ebenfalls beobachtet. Seine Latenz nimmt dabei erheblich zu [7]. Man kann die Entladungen des Shift-Effekts als ein Signal betrachten, welches den Beginn (nicht aber GrSl3e und Richtung) einer Augenbewegung anzeigt. Danach w~re der Shift-Effekt als eine reafferente Meldung zu betrachten, die allerdings nut einen Teil der Eigenschaften hat, die eine ,,Reafferenz" haben mug, um eine ,,Efferenzkopie" zu annullieren. Seine funktionelle Bedeutung kann in einer L6schwirkung bestehen, so dab die Aufnahme eines neuen verschobenen Bildes ohne St6rungen durch das alte Bild erfolgen kann [17], wobei auch eine L6schung der Nachbilder. nfitzlich w/ire [1]. Obwohl durch die neurophysiologischen Daten nahegelegt, st6Bt eine Beteiligung des Shift-Effekts bei der Erhaltung des Bildsehens auf zwei Schwierigkeiten: Erstens scheinen die sehr langsamen Drifts der Augen zu gen/igen, um das Verschwinden des Netzhautbildes zu verhindern [48, 34], und es ist noch unsicher, ob solch langsame Bewegungen zu einem Shift-Effekt ffihren. Zweitens werden Muster, die bereits w/ihrend guter Fixation verschwinden (Troxler-Effekt), bei dauernd bewegter Umgebung noch schneller unsichtbar [37]. Aul3er fiir Retina- und Geniculatum-Neurone der Katze ist der Shift-Effekt bisher nur in den entsprechenden Strukturen des Rhesusaffen bekannt [21, 19]. Globale Antworten sind kfirzlich aber auch in anderen Zentren des visuellen Systems beobachtet, aber noch nicht auf ihre m6glichen Beziehungen zum Shift-Effekt untersucht worden. In der prim/iren Sehrinde (Area 17) des trainierten Rhesusaffen gibt es Neurone, die durch die rasche Bewegung eines gentigend feinen Musters gehemmt werden [52]. In Cortexzellen der Katze werden orientierungsspezifische Hemmungen durch Gitterbewegungen aul3erhalb der rezeptiven Felder hervorgerufen [36, 43, 16]. An Colliculuszellen wurden hemmende Einfltisse eines sich aul3erhalb des rezeptiven Feldes bewegenden Reizes beobachtet [41, 42] und die Bedeutung yon Relativbewegungen eines kleinen Reizes gegenfiber einem grol3en Muster demonstriert [27, 28]. 99
visueller Eingang
Neuronalc Reaktioncn bei bewegten Augen Durch Dressur kann m a n Versuchstiere, am besten Affen, dazu bringen, fur einige Sekunden einem kleinen Punkt mit den Augen zu folgen. A u f diese Weise kann m a n Lichtreize anbieten, deren Bewegung auf der Netzhaut durch die vom Tier selbst ausgefUhrten, aber v o m Experimentator vorgegebenen Augenbewegungen bestimmt wird. Solche Versuche hat Wurtz zuerst durchgeftihrt und nach einer ,,corollary discharge" gesucht, die eine Stabilit/it der Umwelt erkl/iren k6nnte. Ableitungen von Cortexneuronen des Rhesusaffen waren zun/ichst erfolglos [52] ; diese Neurone konnten eine Fremdbewegung von einer Eigenbewegung offenbar nicht unterscheiden; in Dunkelheit zeigten sie keine Reaktion bei Saccaden. In den vorderen Vierhfigeln (Colliculus superior) fanden sich allerdings Zellen, die auf Augenbewegungen im Dunkeln reagierten und erregt wurden, wenn der Reiz bewegt wurde, die aber nicht oder sehr viel schwficher reagierten, wenn eine Augenbewegung den Reiz fiber die Netzhaut bewegte [44]. Von einer ,,corollary discharge" im Sinne des Reafferenzprinzips kann allerdings bier nicht gesprochen werden, da sie eine quantitativ genaue Kopie der Augenbewegung darstellen, also durch deren G r 6 6 e und Richtung beeinflul3bar sein mfil3te, was aber bei den meisten dieser Neurone nicht beobachtet wurde. Dagegen haben diese Zellen eine andere Eigenschaft: Sie sind kurz vor der AusfUhrung einer Augenbewegung besonders empfindlich fur Lichtreize, aber nur dann, wenn ihr rezeptives Feld das Ziel ist, wohin die Fovea durch die Augenbewegung gebracht werden wird [32, 44]. Diese visuellen Bereitschaftsneurone (Fig. 3) haben daher wahrscheinlich nichts mit der Stabilisierung der Umwelt zu tun, sondern tragen dazu bei, dab Aufmerksamkeit erregende Objekte leichter fixiert werden k6nnen [53], wohingegen durch Augenbewegung hervorgerufene retinale Bildverschiebungen mehr oder weniger ignoriert werden [44], fihnlich der Verschlechterung der Sichtbarkeit eines Reizes wfihrend Saccaden. Der Mechanismus der selektiven Bahnung visueller Colliculusneurone vor Augenbewegungen ist nicht vollst/indig geklfirt. Die prim/ire Sehrinde ist als Ursprungsgebiet w'eniger wahrscheinlich, da fihnliche Effekte dort zwar gelegentlich an einigen Zellen beobachtet werden, aber der n6tige spezifische Zusammenhang zum Ziel der Augenbewegung fehlt [44]. Visuelle Neurone der frontalen Augenfelder (Area 8) k6nnen nicht zu diesem prfimotorischen Steuerungsmechanismus beitragen, weil sie bei saccadischen Augenbewegungen erst nach deren Beginn aktiviert werden [2, 33]. Dagegen k6nnen die pr/imotorischen Blickneu100
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Fig. 3. Funktionsschema des Colliculus superior des Rhesusaffen (modifiziert nach [55]). Unter den schematischdargestellten Impulsabfolgen sind jeweils in der Mitte das Erscheinen von Lichtreizen ( _ ~ - - ) und unten die Augenbewegungen ( - - / ~ ) gekennzeichnet. Zellen in den obersten Schichten haben nur einen visuellen Eingang fiber rezeptive Felder. Darunter sind die visuellen Bereitschaftsneuroue angeordnet, die verstfirkt auf lokale Lichtreize reagieren, wenn eine Augenbewegung zu diesem Lichtreiz hin folgt. Am Ubergang von den oberen zu den mittleren Schichten finden sich die visuomotorischen Blickzielneurone, die sowohl auf Licht antworten als auch vor Augenbewegungen aktiviert sind, die durch einen visuellen Reiz ausgel6st werden. Noch tiefer gelegene prfimotorische Blickneurone sind nicht visuell erregbar, aber reagieren vor Augenbewegungen auch im Dunkeln. Abwfirts und aufwfirts fliel3ende Informationen und Bahnung der (oberen) visuellen Neurone durch die (unteren) Blickneurone erklfiren das Verhalten der Blickzielneurone, deren Ausgangssignal eine Anderung der Blickrichtung auf visuelle Ziele vorbereiten kann
rone in den tieferen Schichten des Colliculus [31] die weiter oben gelegenen Bereitschaftsneurone bahnen. Danach hat der Colliculus superior eine funktionelle, anatomische und physiologische Ordnung, mit deren Hilfe willkUrliche Blickbewegungen auf visuelle Ziele durch die Aktivierung visuomotorischer Blickzielneurone vorbereitet werden k6nnen. Das Schema der Figur 3 fagt die Ergebnisse von Wurtz und seinen Mitarbeitern zusammen. Dieselben Fragen, die fur Muster- und Augenbewegungen nach rechts, links, oben und unten gelten, mUssen auch fur Objektbewegungen und Blickziel/inderungen in der dritten Dimension fur das Tiefensehen gestellt werden. D a z u muB m a n das ZusammenNaturwissenschaften 65, 96--103 (1978)
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Fig. 4. Idealisierte Aktivitfitsprofile der 4 entfernungsspezifischen Zelltypen im visuellen Cortex (A17 and A18) des dressierten Rhesusaffen. Relative Antwortst~irken (Ordinate) sind als Funktion des Abstandes van den Augen (Abszisse) dargestellt. Die erregten Entfernungsneurone (ausgezogen) reagierten umgekehrt wie die gehemmten Entfernungsneurone (gestrichelt). Die ersten dienen wahrscheinlich der quantitativen Stereopsis, die zweiten dem rein monokulS.ren Sehen mit Unterdrfickung der Doppelbilder im Bereich des Einfachsehens. Die Nab- und Fernneurone (gepunktet) bilden ein zweites reziprokes System, das der qualitativen Tiefenwahrnehmung und ether Servokontrolle der Konvergenzbewegungen dienen kann
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u wirken van visueilen Informationen und Bewegungszust/inden des rechten und des linken Auges studieren. Hier ist man van der LSsung der Probleme noch wetter entfernt als im Falle des ein/iugigen Sehens. Man hatte bisher aufgrund van Ableitungen an paralysierten und an~sthesierten Affen geglaubt, dab entfernungsspezifische Neurone zwar in Area 18, nicht aber in Area 17 (prim/ire Sehrinde) vorkommen [15]. Neue Arbeiten an wachen und trainierten Affen mit fret beweglichen Augen haben aber gezeigt, dab es solche Zellen wie bet der Katze auch in Area 17 gibt [10, 38]. Sie werden heftig erregt durch Reize, die in einem kleinen Bereich in der NS,he des Fixationsabstandes erscheinen. Reizung in anderen Entfernungen sind ohne nennenswerten Effekt oder ffihren sugar zu vollst/indiger Unterdrfickung der ImpulsaktivitM. Besonders h/iufig werden diese entfernungsempfindlichen Neurone (tuned excitatory neurons, Fig. 4) in den Schichten V und VI der A17 angetroffen, van denen Information zu subcorticalen Zentren (Schicht V zum Colliculus; Schicht VI zum Geniculaturn laterale) [23] gelangt. Man mug daher annehmen, dab Neurone des Colliculus und des Geniculatum laterale mit direkten Verbindungen zu nur einem Auge auf indirektem Weg fiber den Cortex auch einem binokul/iren Einflul3 unterliegen, der besonders durch visuelle Reize in der Nfihe der Fixationsebene ausgeprfigt wird, n/imlich durch Reize, die die Aufmerksamkeit des Tieres auf sich gezogen haben und
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Fig. 5. Ergebnis einer Studie eines visuellen Fixationsneurons aus der parietalen Hirnrinde (Area 7) eines trainierten Rhesusaffen. Das Tier hatte gelernt, gegen Belohnung einen kleinen Lichtpunkt zu fixieren, u m ein schwaches Dunklerwerden des Lichts zu bemerken. Vertikale und horizontale Okulogramme sind jeweils in den unteren beiden Spuren wiedergegeben. Neuronale Impulsabfolgen w/ihrend aufeinanderfolgender Fixationsperioden sind oben dargestellt. Die Stufen der Grundlinie signalisieren das Erscheinen des Fixpunktes, die Reaktion des Tieres mit einem Tastendruck (KD), das Dunklerwerden des Fixationspunktes (LM) und die korrekte Antwort des Tieres durch Loslassen der Taste. Ganz oben ist die mittlere Entladungsrate der Zelle dargestellt. Die Aufzeichnungen zeigen den Anstieg und die anhaltende Entladungstfitigkeit wfihrend der Fixation. Obwohl die Augen ihre Stellung rioch beibehalten, kehrt das Neuron zu seiner Ruheaktivit/it zurfick, sobald der Fixpunkt verschwindet; die Stellnng der Augen allein ist nicht entscheidend ftir die Aktivierung, sondern die Fixation eines f/Jr das Tier interessanten Objektes (nach [35])
daher mit beiden Augen fixiert werden. Solche binokulfiren Effekte im Geniculatum sind ffir die Katze berichtet warden [45]. Ein zweiter Typ binokulfirer Cortexneurone des trainierten Affen dient wahrscheinlich dem rein ein/iugigen Sehen ohne Tiefenwahrnehmung. Diese Zellen (tuned inhibitory neurons) werden im Bereich der binokulfiren Stereoskopie ausgeschaltet durch hemmende Wechselwirkungen zwischen den Eingangssignalen 101
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Fig. 6. Schematische Darstellung des Verhaltens der Fixations-, Folge- und Saccadenneurone im parietalen Cortex des Rhesusaffen [24]. Abkfirzungen wie in Figur 5. AuBer den Augenbewegungen (EOG) sind gestrichelt die Bewegungen des Fixationspunktes dargestellt
yon beiden Augen. Ein anderer Tell der Zellen reagiert auf Reize vor der Fixationsebene, ein weiterer Teil auf Reize hinter der Fixationsebene. Diese Neurone (near/far neurons) liefern daher nur eine qualitative Entfernungsmeldung, die dazu dienen kann, den Fixationsabstand durch Servokontrolle der Stellung beider Augen zu regulieren. In Figur 4 sind die Antwortprofile der vier Typen entfernungsspezifischer Neurone schematisch dargestellt. Diese neuronalen Prozesse des dreidimensionalen Sehens h/ingen mit der Konvergenzregulation der Augenbewegungen und der Nahfixation zusammen und werden natfirlicherweise durch Aufmerksamkeitszuwendung eingeleitet und gesteuert. Zusammenhfinge zwischen Neuronentfitigkeit und Aufmerksamkeit im Greifraum sind im parietalen Cortex trainierter Affen beobachtet worden [35, 24]. Ftir Zellen dieses Hirnrindenfeldes (Area 7) ist eine erfolgreiche Aktivierung oft davon abh/ingig, ob der benutzte Reiz fi]r das Tier von einer gewissen Bedeutung ist; die physikalischen Reizbedingungen allein 102
gentigen nicht. Die in Figur 5 dargestellten Aufzeichnungen und Ableitungen von einem Neuron der Area 7 machen deutlich, dab diese Zelle zwar w/ihrend der Fixationsperioden erh6ht aktiv ist (visuelles Fixationsneuron), die Fixationsstellung der Augen allein aber keine hinreichende Bedingung ftir diese Aktivit~it ist: obwohl die Augen sich noch nicht weg bewegt haben, geht die Impulst/itigkeit auf ihren Ruhewert zurtick, sobald der f/Jr das Tier Belohnung versprechende Fixpunkt verschwindet. Foveale rezeptive Felder, fiber die eine direkte optische Aktivierung dieser Neurone erfolgen k6nnte, wurden bisher nicht nachgewiesen [24]. In Area 7 finden Mountcastle und Mitarbeiter aul3er den visuellen Fixationsneuronen zwei weitere Gruppen yon Zellen: die Folgeneurone sind aktiv, wenn die Augen des Tieres dem bewegten Fixationspunkt folgen; die Saccadenneurone sind aktiv, wenn die Augen einen Blicksprung durchfiihren. Wfihrend dieser Blicksprtinge (Saccaden) sind sowohl die Fixationsneurone als auch die Folgeneurone gehemmt. Das zeitliche Zusammenspiel dieser drei Gruppen von Nervenzellen in der parietalen Hirnrinde ist zusammen mit den jeweiligen Augenbewegungen in Figur 6 schematisch dargestellt.
Schlugbemerkung Das Problem des Sehens mit und w/ihrend Augenbewegungen und die damit zusammenh/ingenden Fragen der Bewegungswahrnehmungen haben zwar in den letzten Jahren neue Impulse bekommen, sind aber noch ungel6st. Die Beschreibung globaler Antwortformen visueller Neurone (Shift-Effekt) er6ffnen neue Aspekte der Informationsverarbeitung im afferenten Sehsystem. Ableitungen von Einzelzellen dressierter Tiere, die ihre Augen frei, aber unter experimenteller Kontrolle bewegen, bilden die Grundlage ffir eine erfolgreiche Erforschung der sensomotorischen Koordinationsleistungen des Gehirns mit dem okulomotorischen System.
Aul3er Helmholtz' klassischer Monographie sind nur neuere Arbeiten seit 1950 berficksichtigt. Im Handbook of Sensory Physiology, Bd. VII/3A, Springer-Verlag Berlin-Heidelberg-New York 1973, bringen folgende Handbuchartikel mehr Literatur fiber Raumkonstanz und Augenbewegungen: MacKay, D.M.: Visual Stability and Voluntary Eye Movements, p. 307 ; fiber Sehen und Blickregulation : Jung, R. : Visual Perception and Neurophysiology, p. 1 1. 2. 3. 4. 5.
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103
Recent microelectrode studies of single neurons of the retina, lateral geniculate nucleus, superior colliculus, and visual and parietal cortex are related to the problems of visual stability, prevention of fading, control of eye movements, and visual attention.
Wir sehen m it Hilfe von Augenbewegungen. F fir die neurophysiologische Erforschung der Sehvorg/inge im Gehirn waren Augenbewegungen aber st6rend, so dab man bei Experimenten an einzelnen Sehzellen in den letzten 40 Jahren die Augen der Versuchstiere medikament6s ruhig stellte. So konnte eine ganze Reihe grundsfitzlicher Erkenntnisse fiber die Arbeitsweise einzelner Nervenzellen des Sehsystems gewonnen werden, aber ein wesentlicher Aspekt des Sehens blieb weitgehend ausgeklammert, nfimlich die Bedeutung der dauernden Bewegungen des gesamten Retinabildes durch Blickbewegungen ffir die Verarbeitung der Sehinformation. Der vorliegende Aufsatz gibt eine kurze l~lbersicht fiber die Versuche der letzten Jahre, die Probleme des Sehens bei bewegten Augen in Tierexperimenten zu studieren. Obwohl miteinander verknfipft, ist es nfitzlich, drei Fragen getrennt zu stellen: Warum sehen wir keine bewegte Welt, wenn wir unsere Augen bewegen ? (Stabilitiit) Warum sehen wir etwas, wenn wir unsere Augen nicht bewegen? (ErhaItung) Wie werden unsere Augenbewegungen gesteuert? (Steuerung)
I. Teilproblem: Die Stabilitdt der Umwelt Eine ruhende Umwelt, in der sich Gegenst~inde, andere Lebewesen und wir selbst bewegen, ist eine alltfigliche Erfahrung, die als selbstvcrst/indlich und ha96
tfirlich meist gar nicht bewul3t analysiert wird. Dennoch stellt sie der Physiologie der Bewegungswahrnehmung ein mehr als hundert Jahre altes, ungel6stes Problem: Wie unterscheidet eine zentrale Wahrnehmungsstruktur im Gehirn eine Fremdbewegung (Objekt bewegt sich gegenfiber ruhendem Sinnesorgan) von einer Eigenbewegung (Sinnesorgan bewegt sich gegenfiber ruhenden Gegenstfinden). Helmholtz hat 1866 am Beispiel der Eigenbewegung der Augen das Problem der Stabilitfit der Umwelt erstmals klar formuliert und eine Hypothese zu seiner Beantwortung vorgeschlagen [13]. Danach erhfilt die zentrale Wahrnehmungsstruktur auger Bewegungssignalen aus sensorischen Empfangszentren auch noch ,, WiIlensimpulse" aus motorischen Zentren, die aufgrund von ,,Willensanstrengungen" die Augenbewegungen steuern. Diese Hypothese wurde 1950 durch v. Holst als ,,Reafferenzprinzip" detaillierter ausgearbeitet: Die motorischen Befehle zur Bewegung des Auges werden genau kopiert und als Efferenzkopie an einen zentralen Analysator gemeldet. Dort treten die durch Eigenbewegung hervorgerufenen Signale peripherer Sinnesorgane (Reafferenz) mit der Efferenzkopie so in Beziehung, dal3 keine Bewegungsmeldung erfolgt [14]. Neurologisch miigte die Efferenzkopie eine dem motorischen Befehl entsprechende Entladungsfolge (corollary discharge) visueller Zellen sein [46, 50], die selbst dann auftritt, wenn eine Augenbewegung zwar intendiert, aber z.B. wegen einer Lfihmung der Augenmuskeln nicht ausgeffihrt wird. Uber danach zu erwartende Scheinbewegungen ist zwar berichtet worden [18, 49]; bei vollstRndiger Blockade von Augenbewegungen treten sie aber nicht auf [4]. Vor fiber 70 Jahren ist dann versucht worden, die Stabilitfit der Umwelt durch eine Art zentraler Sehausschaltung wfihrend rascher Blickbewegungen (Saccaden) zu erklfiren. Diese wurde spfiter als saccadische Suppression gedeutet, da ein kurzer Lichtreiz oder eine Bewegung kurz vor, w/ihrend und nach Saccaden etwas schlechter gesehen wird, als von einem fixierenNaturwissenschaften65, 96--103 (1978) 9 by Springer-Verlag 1978
den Auge [51, 40, 56, 3, 47]. Diese Suppression ist aber zu gering, um die Raumkonstanz zu erkl/iren. Ferner ist sie nicht an eine Bewegung der Augen gebunden, sondern wurde auch wfihrend rascher Bildverschiebungen vor dem fixierenden Auge nachgewiesen [25, 29, 30]. Aus diesem Grunde kann die Stabilit/it der Umwelt w/ihrend Augenbewegungen nicht durch saccadische Suppression allein erkl~rt werden. Aul3erdem wtirde eine solche Suppression, auch wenn sie vollst/indig wfire, nicht verhindern, dab die Welt vor und nach der Augenbewegung in verschiedenen Positionen erscheint, weil ihr Bild auf der Retina sich verschoben hat.
und wie die Bewegungsablfiufe gesteuert werden, ist fast vollst/indig unbekannt. Die K1/irung dieser Probleme hat in den letzten Jahren von zwei Seiten neue Impulse bekommen: 1. Durch Kombination physikalischer Methoden zur Registrierung der elektrischen Aktivit/it von einzelnen Nervenzellen mit Methoden der Verhaltensforschung ist es m6glich, an wachen und dressierten Tieren mit freibeweglichen Augen zu arbeiten. 2. Einzelzelluntersuchungen an Tieren mit ruhig gestellten Augen @ltere, klassische Methode) haben ergeben, dal3 neben einer lange bekannten lokalen visuellen Informationsverarbeitung auch gIobale Mechanismen existieren.
2. Teilproblem : Die Erhaltung des Bildsehens
Globale Antworten visueller Neurone (Shift-Effekt)
Werden die Bewegungen des retinalen Bildes durch kiinstliche Stabilisierung vollst/indig unterdrfickt, so verschwinden nach wenigen Sekunden alle sonst auch noch so gut sichtbaren Kontraste in einem mehr oder weniger einheitlichen Grau, dem ,,Eigengrau" [12]. Zur Erhaltung des Bildsehens sind also stfindige Bewegungen des Netzhautbildes notwendig, die unter nattirlichen Bedingungen durch Eigenbewegungen (der Augen, des Kopfes und des K6rpers) hervorgerufen werden. Die neurophysiologische Erforschung der Stabilit/it der Umwelt bei Augenbewegungen und der Erhaltung des Sehens durch Augenbewegungen steht also vor einem scheinbaren Paradox: Wfihrend retinaler Bildverschiebungen wird einerseits Information unterdr/ickt, andererseits werden aber gerade Bildbewegungen ffir die Erhaltung der visuellen Wahrnehmung ben6tigt.
Der Begriff des rezeptiven Feldes wurde 1938 von Hartline [11] in die Sehphysiologie eingefiihrt und bildet die klassische Grundlage zum Verst/indnis der Reizantworten yon Neuronen der Retina, des Geniculatum laterale, des Colliculus superior und des Visuellen Cortex. Unter einem rezeptiven Feld versteht man den einem Neuron zugeordneten Teil der Netzhaut, der durch Licht gereizt werden mul3, um eine Reaktion dieser Zelle hervorzurufen (lokale Antwort). In der Netzhaut und im Geniculatum laterale unterscheidet man im wesentlichen zwei Typen von Neuronen: Die Neurone des B-Systems werden dutch Belichtung, die des D-Systems dutch Verdunklung des Zentrums ihres rezeptiven Feldes erregt; die gleichen Reize ftihren dagegen zu einer Hemmung, wenn sie in eine begrenzte Peripherie der rezeptiven Felder projiziert werden [22]. McIlwain wies 1964 darauf hin [26], dab auch Reize weir aul3erhalb des rezeptiven Feldes die Erregbarkeit einer Zelle beeinflussen k6nnen. Obwohl damit das Konzept eines rezeptiven Feldes fragw/irdig wurde, glaubte man nur an eine einzige M6glichkeit, eine retinale Ganglienzelle wesentlich beeinflussen zu k6nnen, nfimlich an die lokale Reizung ihres rezeptiven Feldes. Aufgrund des Gedankens, dab bei Augenbewegungen eine Verschiebung des gesamten retinalen Bildes erfolgt, wurde jedoch eine zweite Antwortform, der Shift-Effekt, gefunden [20, 8]: Eine mehr oder weniger rasche Bewegung eines grol3en Musters ftihrt auch bei Aussparung des gesamten rezeptiven Feldes zu eigenst/indigen, teils heftigen kurzzeitigen Aktivit/itsfinderungen von Retina- und Geniculatum-Neurohen (Fig. 1). Streulicht als artefizielle Ursache dieser fiberraschend starken Reaktionen wurde ausgeschlossen [1]. Der Shift-Effekt kann yon allen Teilen der Netzhaut ausgel6st werden und wird daher als eine globale Antwortform bezeichnet, die keine spezifische Beziehung zur Peripherie des Gesichtsfeldes oder zur
3. Teilproblem : Die Blicksteuerung W/ihrend die beiden ersten Teilprobleme mit der Wahrnehmung als dem Ergebnis sensorischer Prozesse zu tun haben, betrifft das dritte Teilproblem in sehr viel stfirkerem Mal3e auch die motorischen Steuerungsmechanismen, mit deren Hilfe die Augen bewegt oder in einer bestimmten Stellung gehalten werden und die die Bewegungen des Kopfes und des K6rpers mit den Bewegungen der Augen koordinieten. Die sensomotorische Koordination bei )~nderung und bei Einhaltung des Blickzieles kann ohne Einbeziehung des Problems der Aufmerksamkeit nicht verstanden werden. Interessante Dinge mtissen besonders gut vom Auge aufgenommen und m6glichst rasch mit der Stelle des sch/irfsten Sehens angeschaut werden. Wie solche motorischen Ereignisse durch manche Objekte eingeleitet werden, dutch andere aber nicht, Naturwissenschaften 65, 96-103 (1978)
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Fig. 1. Schematische Darstellung des Shift-Effekts in Retina- und Geniculatum-Neuronen der Katze. Eine ruckartige Bewegung des grogen Musters (links) ffihrt zu den rechts dargestellten Reaktionen der Neurone des B- und D-Systems, wenn die rezeptiven Felder den jeweils durch Striche zugeordneten stationfiren Beleuchtungen ausgesetzt sind
Peripherie des lokalen rezeptiven Feldes hat. Obwohl mit dem Shift-Effekt das Konzept rezeptiver Felder in seiner ursprfinglichen Form hinf/illig wird, erweist es sich als nfitzlich, den Begriff eines lokalen ,,klassischen" rezeptiven Feldes beizubehalten und den ShiftEffekt als eine zweite globale Antwortform zu betrachten, auf die der Begriff des rezeptiven Feldes nicht anwendbar ist. W/ihrend die AbhS_ngigkeit des Shift-Effekts yon den Parametern des globalen Reizes im wesentlichen einem Alles-oder-Nichts-Verhalten gleicht [7], sind seine Ver/inderungen bei verschiedenen lokalen Reizen noch weitgehend unklar. Als vorlfiufige Regel kann bisher nur gelten, dab bei lokaler Dauerbeleuchtung des rezeptiven Feldes, deren Beginn zu einer Zunahme der Erregung ffihrt (adfiquate Beleuchtung), ein st/irkerer Shift-Effekt beobachtet wird als wS.hrend lokaler Beleuchtung, deren Beginn zu einer Abnahme der Erregung ffihrt (inad/iquate Beleuchtung); unter der letzten Bedingung kommt es bei GeniculatumNeuronen der Katze sogar meist zu einem hemmenden Shift-Effekt [8], der in der Retina bisher nicht beobachtet wurde (Fig. 1). Danach kann der ShiftEffekt wenigstens qualitativ die lokalen Antworten (klassische Zentrum/Umfeld-Reaktionen) nachahmen: dutch Verschiebung eines globalen Musters wird eine Reaktion ausgel6st, die einer lokalen Reizung entspricht, die aber in Wirklichkeit nicht statt98
finder oder - wenn sie stattfindet - zu keiner Reaktion ftihrt. Mit anderen Worten: Wo der lokale Mechanismus der rezeptiven Felder nicht anspricht, kann der globale Mechanismus einspringen, um die Zelle ,,auf dem laufenden zu halten", so dab sie nicht ,,vergiBt" (was sie normalerweise tut), welche Beleuchtung in ihrem rezeptiven Feld gerade herrscht (Fig. 2). Dieser Gedanke einer ,,Restauration" der visuellen Information ffigt sich relativ mtihelos in das Konzept des Hell/Dunkel-Sehens [9] und k6nnte zur ErklS.rung der Erhaltung des Helligkeitssehens dutch kleine Augenbewegungen beitragen. Zur Pr~fung dieser Hypothese ist es n6tig, wie bei einer Augenbewegung das gesamte retinale Bild, den globalen und den lokalen Reiz gemeinsam, zu bewegen und die so erzielten Reaktionen mit denen zu vergleichen, die durch Bewegungen des globalen und des lokalen Reizes jeweils alleine entstehen. Figur 2 zeigt links oben eine Situation, wo eine kleine lokale Bewegung nur zu einer schwachen Reaktion ffihrt. Wird dagegen das gesamte (totale) Bild (unten) oder nur das globale Muster (Mitte) bewegt, so kommt es zu einer heftigen Reaktion. Der Shift-Effekt ist besonders stark, wenn der lokale Reiz im Zentrum plaziert ist. F/ihrt eine geeignete lokale Bewegung zu einer deutlichen Aktivierung des Zentrum/Umfeld-Mechanismus (Fig. 2, rechts oben), so ftihrt die Mitbewegung des globalen Musters zwar gelegentlich zu einer verst/irkNaturwissenschaften 65, 96--103 (1978)
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L~
Retinales
ON-Zentrum Neuron(_(~)
Receptives/ Ve/d
~-~
IlllllllJllllt lllJlllllllll I[IJlllllJIl llllllll[llll 300ms
50"
Fig. 2. Die Reaktionen einer retinalen Ganglienzelle der Katze auf bewegte Reizmuster. ~ber den Punktdarstellungen der Impulsfolgen (jeder Punkt entspricht einem Aktionspotential ; jede Punktreihe einer Wiederholung) sind die zugehSrigen gemittelten Entladungsfrequenzen (mit verkfirztem ZeitmaB) als Histogramme dargestellt. Ffir die drei links dargestellten Antworten war der lokale Reiz eine auf den Mittelpunkt des rezeptiven Feldes zentrierte 5~ grol3e helle Scheibe. Bei exzentrischer Position auf dem Rand des Zentrums des rezeptiven Feldes wurden die rechts dargestettten Antworten registriert. In der Mitte sind die Reizsituationen gezeigt, wobei die Pfeile die Bewegangen anzeigen. Jede Bewegung bestand aus einer Verschiebung um 1/4 ~ mit einer Geschwindigkeit von 25~ Oben: Lokale Bewegung. Nur die kleine helle Scheibe bewegt sich um 1/4~ nach links (4--), dann zurfick (-~). Mitte: Globale Bewegung. Nur das fiul3ere Gittermuster bewegt sich; die helle Scheibe bleibt im rezeptiven Feld (links) bzw. auf dem Rand des rezeptiven Feldes (rechts) stehen. Unten: Totale Bewegung. Das gesamte Muster (Scheibe und Gitter) bewegt sich. Links sind nur schwache Reaktionen auf lokale Reizung zu sehen, die Antworten auf Bewegung des totalen Musters sind fast ausschliel31ich durch die Mitbewegung des grol3en Musters bestimmt. Rechts reagiert das Neuron heffig auf lokale Reizung. Diese Antworten bestimmen hauptsS.chlich die Reaktionen auf totale Bewegung
ten Erregung, die aber fast nie der Summe der beiden Antworten entspricht. Es sieht vielmehr so aus, als kSnne das Neuron entweder die lokale oder die globale Antwort produzieren. Bei gleichzeitiger AuslSsung beider Antwortformen behindern sie sich gegenseitig. Daher kann es unter bestimmten Bedingungen zu einer St6rung des Informationsflusses kommen, was insbesondere durch Versuche an GeniculatumZellen nahegelegt wird [6]. Werden n/imlich ein kurzer Testreiz im rezeptiven Feld und eine ,,saccadische" Verschiebung eines grol3en Musters zeitlich so gegeneinander verz6gert, dab eine optimale l~lberlagerung von globaler und lokaler Antwort garantiert ist, so ist die kombiniert ausgelSste Antwort meist deutlich kleiner als die Summe der beiden Einzelantworten [6]; es sieht so aus, als ginge die eine Meldung teilweise in der anderen unter. Es kommt sogar vor, dab die Testantwort kleiner ausf/illt, obwohl sie mit Naturwissenschaften 65, 9 6 - 1 0 3 (1978)
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einem erregenden Shift-Effekt zusammenf~illt. Ist der Shift-Effekt hemmend, wie oft bei Geniculatum-Zellen, so drfickt sich dies auch direkt in einer Reduktion der Testantworten aus. Betrachtet man daher den Shift-Effekt als Hauptmechanismus der saccadischen Suppression, so wfirde sich daraus ergeben, dab sie auch bei passiven Augenbewegungen auftritt [39], von einer wirklichen Bewegung des Auges unabhfingig ist [25], in vollstfindiger Dunkelheit fiberhaupt fehlt [5] und auch durch bewegte Muster ausgelSst wird, die den Testreiz nicht fiberdecken [29]. Nach dem Start langsamer Bildverschiebungen, wie sie bei Augenfolgebewegungen vorkommen, wird der Shift-Effekt ebenfalls beobachtet. Seine Latenz nimmt dabei erheblich zu [7]. Man kann die Entladungen des Shift-Effekts als ein Signal betrachten, welches den Beginn (nicht aber GrSl3e und Richtung) einer Augenbewegung anzeigt. Danach w~re der Shift-Effekt als eine reafferente Meldung zu betrachten, die allerdings nut einen Teil der Eigenschaften hat, die eine ,,Reafferenz" haben mug, um eine ,,Efferenzkopie" zu annullieren. Seine funktionelle Bedeutung kann in einer L6schwirkung bestehen, so dab die Aufnahme eines neuen verschobenen Bildes ohne St6rungen durch das alte Bild erfolgen kann [17], wobei auch eine L6schung der Nachbilder. nfitzlich w/ire [1]. Obwohl durch die neurophysiologischen Daten nahegelegt, st6Bt eine Beteiligung des Shift-Effekts bei der Erhaltung des Bildsehens auf zwei Schwierigkeiten: Erstens scheinen die sehr langsamen Drifts der Augen zu gen/igen, um das Verschwinden des Netzhautbildes zu verhindern [48, 34], und es ist noch unsicher, ob solch langsame Bewegungen zu einem Shift-Effekt ffihren. Zweitens werden Muster, die bereits w/ihrend guter Fixation verschwinden (Troxler-Effekt), bei dauernd bewegter Umgebung noch schneller unsichtbar [37]. Aul3er fiir Retina- und Geniculatum-Neurone der Katze ist der Shift-Effekt bisher nur in den entsprechenden Strukturen des Rhesusaffen bekannt [21, 19]. Globale Antworten sind kfirzlich aber auch in anderen Zentren des visuellen Systems beobachtet, aber noch nicht auf ihre m6glichen Beziehungen zum Shift-Effekt untersucht worden. In der prim/iren Sehrinde (Area 17) des trainierten Rhesusaffen gibt es Neurone, die durch die rasche Bewegung eines gentigend feinen Musters gehemmt werden [52]. In Cortexzellen der Katze werden orientierungsspezifische Hemmungen durch Gitterbewegungen aul3erhalb der rezeptiven Felder hervorgerufen [36, 43, 16]. An Colliculuszellen wurden hemmende Einfltisse eines sich aul3erhalb des rezeptiven Feldes bewegenden Reizes beobachtet [41, 42] und die Bedeutung yon Relativbewegungen eines kleinen Reizes gegenfiber einem grol3en Muster demonstriert [27, 28]. 99
visueller Eingang
Neuronalc Reaktioncn bei bewegten Augen Durch Dressur kann m a n Versuchstiere, am besten Affen, dazu bringen, fur einige Sekunden einem kleinen Punkt mit den Augen zu folgen. A u f diese Weise kann m a n Lichtreize anbieten, deren Bewegung auf der Netzhaut durch die vom Tier selbst ausgefUhrten, aber v o m Experimentator vorgegebenen Augenbewegungen bestimmt wird. Solche Versuche hat Wurtz zuerst durchgeftihrt und nach einer ,,corollary discharge" gesucht, die eine Stabilit/it der Umwelt erkl/iren k6nnte. Ableitungen von Cortexneuronen des Rhesusaffen waren zun/ichst erfolglos [52] ; diese Neurone konnten eine Fremdbewegung von einer Eigenbewegung offenbar nicht unterscheiden; in Dunkelheit zeigten sie keine Reaktion bei Saccaden. In den vorderen Vierhfigeln (Colliculus superior) fanden sich allerdings Zellen, die auf Augenbewegungen im Dunkeln reagierten und erregt wurden, wenn der Reiz bewegt wurde, die aber nicht oder sehr viel schwficher reagierten, wenn eine Augenbewegung den Reiz fiber die Netzhaut bewegte [44]. Von einer ,,corollary discharge" im Sinne des Reafferenzprinzips kann allerdings bier nicht gesprochen werden, da sie eine quantitativ genaue Kopie der Augenbewegung darstellen, also durch deren G r 6 6 e und Richtung beeinflul3bar sein mfil3te, was aber bei den meisten dieser Neurone nicht beobachtet wurde. Dagegen haben diese Zellen eine andere Eigenschaft: Sie sind kurz vor der AusfUhrung einer Augenbewegung besonders empfindlich fur Lichtreize, aber nur dann, wenn ihr rezeptives Feld das Ziel ist, wohin die Fovea durch die Augenbewegung gebracht werden wird [32, 44]. Diese visuellen Bereitschaftsneurone (Fig. 3) haben daher wahrscheinlich nichts mit der Stabilisierung der Umwelt zu tun, sondern tragen dazu bei, dab Aufmerksamkeit erregende Objekte leichter fixiert werden k6nnen [53], wohingegen durch Augenbewegung hervorgerufene retinale Bildverschiebungen mehr oder weniger ignoriert werden [44], fihnlich der Verschlechterung der Sichtbarkeit eines Reizes wfihrend Saccaden. Der Mechanismus der selektiven Bahnung visueller Colliculusneurone vor Augenbewegungen ist nicht vollst/indig geklfirt. Die prim/ire Sehrinde ist als Ursprungsgebiet w'eniger wahrscheinlich, da fihnliche Effekte dort zwar gelegentlich an einigen Zellen beobachtet werden, aber der n6tige spezifische Zusammenhang zum Ziel der Augenbewegung fehlt [44]. Visuelle Neurone der frontalen Augenfelder (Area 8) k6nnen nicht zu diesem prfimotorischen Steuerungsmechanismus beitragen, weil sie bei saccadischen Augenbewegungen erst nach deren Beginn aktiviert werden [2, 33]. Dagegen k6nnen die pr/imotorischen Blickneu100
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I~-Blickziel neurone
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pramotorische Blickneurone
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Blickintention
Fig. 3. Funktionsschema des Colliculus superior des Rhesusaffen (modifiziert nach [55]). Unter den schematischdargestellten Impulsabfolgen sind jeweils in der Mitte das Erscheinen von Lichtreizen ( _ ~ - - ) und unten die Augenbewegungen ( - - / ~ ) gekennzeichnet. Zellen in den obersten Schichten haben nur einen visuellen Eingang fiber rezeptive Felder. Darunter sind die visuellen Bereitschaftsneuroue angeordnet, die verstfirkt auf lokale Lichtreize reagieren, wenn eine Augenbewegung zu diesem Lichtreiz hin folgt. Am Ubergang von den oberen zu den mittleren Schichten finden sich die visuomotorischen Blickzielneurone, die sowohl auf Licht antworten als auch vor Augenbewegungen aktiviert sind, die durch einen visuellen Reiz ausgel6st werden. Noch tiefer gelegene prfimotorische Blickneurone sind nicht visuell erregbar, aber reagieren vor Augenbewegungen auch im Dunkeln. Abwfirts und aufwfirts fliel3ende Informationen und Bahnung der (oberen) visuellen Neurone durch die (unteren) Blickneurone erklfiren das Verhalten der Blickzielneurone, deren Ausgangssignal eine Anderung der Blickrichtung auf visuelle Ziele vorbereiten kann
rone in den tieferen Schichten des Colliculus [31] die weiter oben gelegenen Bereitschaftsneurone bahnen. Danach hat der Colliculus superior eine funktionelle, anatomische und physiologische Ordnung, mit deren Hilfe willkUrliche Blickbewegungen auf visuelle Ziele durch die Aktivierung visuomotorischer Blickzielneurone vorbereitet werden k6nnen. Das Schema der Figur 3 fagt die Ergebnisse von Wurtz und seinen Mitarbeitern zusammen. Dieselben Fragen, die fur Muster- und Augenbewegungen nach rechts, links, oben und unten gelten, mUssen auch fur Objektbewegungen und Blickziel/inderungen in der dritten Dimension fur das Tiefensehen gestellt werden. D a z u muB m a n das ZusammenNaturwissenschaften 65, 96--103 (1978)
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Fig. 4. Idealisierte Aktivitfitsprofile der 4 entfernungsspezifischen Zelltypen im visuellen Cortex (A17 and A18) des dressierten Rhesusaffen. Relative Antwortst~irken (Ordinate) sind als Funktion des Abstandes van den Augen (Abszisse) dargestellt. Die erregten Entfernungsneurone (ausgezogen) reagierten umgekehrt wie die gehemmten Entfernungsneurone (gestrichelt). Die ersten dienen wahrscheinlich der quantitativen Stereopsis, die zweiten dem rein monokulS.ren Sehen mit Unterdrfickung der Doppelbilder im Bereich des Einfachsehens. Die Nab- und Fernneurone (gepunktet) bilden ein zweites reziprokes System, das der qualitativen Tiefenwahrnehmung und ether Servokontrolle der Konvergenzbewegungen dienen kann
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u wirken van visueilen Informationen und Bewegungszust/inden des rechten und des linken Auges studieren. Hier ist man van der LSsung der Probleme noch wetter entfernt als im Falle des ein/iugigen Sehens. Man hatte bisher aufgrund van Ableitungen an paralysierten und an~sthesierten Affen geglaubt, dab entfernungsspezifische Neurone zwar in Area 18, nicht aber in Area 17 (prim/ire Sehrinde) vorkommen [15]. Neue Arbeiten an wachen und trainierten Affen mit fret beweglichen Augen haben aber gezeigt, dab es solche Zellen wie bet der Katze auch in Area 17 gibt [10, 38]. Sie werden heftig erregt durch Reize, die in einem kleinen Bereich in der NS,he des Fixationsabstandes erscheinen. Reizung in anderen Entfernungen sind ohne nennenswerten Effekt oder ffihren sugar zu vollst/indiger Unterdrfickung der ImpulsaktivitM. Besonders h/iufig werden diese entfernungsempfindlichen Neurone (tuned excitatory neurons, Fig. 4) in den Schichten V und VI der A17 angetroffen, van denen Information zu subcorticalen Zentren (Schicht V zum Colliculus; Schicht VI zum Geniculaturn laterale) [23] gelangt. Man mug daher annehmen, dab Neurone des Colliculus und des Geniculatum laterale mit direkten Verbindungen zu nur einem Auge auf indirektem Weg fiber den Cortex auch einem binokul/iren Einflul3 unterliegen, der besonders durch visuelle Reize in der Nfihe der Fixationsebene ausgeprfigt wird, n/imlich durch Reize, die die Aufmerksamkeit des Tieres auf sich gezogen haben und
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Fig. 5. Ergebnis einer Studie eines visuellen Fixationsneurons aus der parietalen Hirnrinde (Area 7) eines trainierten Rhesusaffen. Das Tier hatte gelernt, gegen Belohnung einen kleinen Lichtpunkt zu fixieren, u m ein schwaches Dunklerwerden des Lichts zu bemerken. Vertikale und horizontale Okulogramme sind jeweils in den unteren beiden Spuren wiedergegeben. Neuronale Impulsabfolgen w/ihrend aufeinanderfolgender Fixationsperioden sind oben dargestellt. Die Stufen der Grundlinie signalisieren das Erscheinen des Fixpunktes, die Reaktion des Tieres mit einem Tastendruck (KD), das Dunklerwerden des Fixationspunktes (LM) und die korrekte Antwort des Tieres durch Loslassen der Taste. Ganz oben ist die mittlere Entladungsrate der Zelle dargestellt. Die Aufzeichnungen zeigen den Anstieg und die anhaltende Entladungstfitigkeit wfihrend der Fixation. Obwohl die Augen ihre Stellung rioch beibehalten, kehrt das Neuron zu seiner Ruheaktivit/it zurfick, sobald der Fixpunkt verschwindet; die Stellnng der Augen allein ist nicht entscheidend ftir die Aktivierung, sondern die Fixation eines f/Jr das Tier interessanten Objektes (nach [35])
daher mit beiden Augen fixiert werden. Solche binokulfiren Effekte im Geniculatum sind ffir die Katze berichtet warden [45]. Ein zweiter Typ binokulfirer Cortexneurone des trainierten Affen dient wahrscheinlich dem rein ein/iugigen Sehen ohne Tiefenwahrnehmung. Diese Zellen (tuned inhibitory neurons) werden im Bereich der binokulfiren Stereoskopie ausgeschaltet durch hemmende Wechselwirkungen zwischen den Eingangssignalen 101
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Fig. 6. Schematische Darstellung des Verhaltens der Fixations-, Folge- und Saccadenneurone im parietalen Cortex des Rhesusaffen [24]. Abkfirzungen wie in Figur 5. AuBer den Augenbewegungen (EOG) sind gestrichelt die Bewegungen des Fixationspunktes dargestellt
yon beiden Augen. Ein anderer Tell der Zellen reagiert auf Reize vor der Fixationsebene, ein weiterer Teil auf Reize hinter der Fixationsebene. Diese Neurone (near/far neurons) liefern daher nur eine qualitative Entfernungsmeldung, die dazu dienen kann, den Fixationsabstand durch Servokontrolle der Stellung beider Augen zu regulieren. In Figur 4 sind die Antwortprofile der vier Typen entfernungsspezifischer Neurone schematisch dargestellt. Diese neuronalen Prozesse des dreidimensionalen Sehens h/ingen mit der Konvergenzregulation der Augenbewegungen und der Nahfixation zusammen und werden natfirlicherweise durch Aufmerksamkeitszuwendung eingeleitet und gesteuert. Zusammenhfinge zwischen Neuronentfitigkeit und Aufmerksamkeit im Greifraum sind im parietalen Cortex trainierter Affen beobachtet worden [35, 24]. Ftir Zellen dieses Hirnrindenfeldes (Area 7) ist eine erfolgreiche Aktivierung oft davon abh/ingig, ob der benutzte Reiz fi]r das Tier von einer gewissen Bedeutung ist; die physikalischen Reizbedingungen allein 102
gentigen nicht. Die in Figur 5 dargestellten Aufzeichnungen und Ableitungen von einem Neuron der Area 7 machen deutlich, dab diese Zelle zwar w/ihrend der Fixationsperioden erh6ht aktiv ist (visuelles Fixationsneuron), die Fixationsstellung der Augen allein aber keine hinreichende Bedingung ftir diese Aktivit~it ist: obwohl die Augen sich noch nicht weg bewegt haben, geht die Impulst/itigkeit auf ihren Ruhewert zurtick, sobald der f/Jr das Tier Belohnung versprechende Fixpunkt verschwindet. Foveale rezeptive Felder, fiber die eine direkte optische Aktivierung dieser Neurone erfolgen k6nnte, wurden bisher nicht nachgewiesen [24]. In Area 7 finden Mountcastle und Mitarbeiter aul3er den visuellen Fixationsneuronen zwei weitere Gruppen yon Zellen: die Folgeneurone sind aktiv, wenn die Augen des Tieres dem bewegten Fixationspunkt folgen; die Saccadenneurone sind aktiv, wenn die Augen einen Blicksprung durchfiihren. Wfihrend dieser Blicksprtinge (Saccaden) sind sowohl die Fixationsneurone als auch die Folgeneurone gehemmt. Das zeitliche Zusammenspiel dieser drei Gruppen von Nervenzellen in der parietalen Hirnrinde ist zusammen mit den jeweiligen Augenbewegungen in Figur 6 schematisch dargestellt.
Schlugbemerkung Das Problem des Sehens mit und w/ihrend Augenbewegungen und die damit zusammenh/ingenden Fragen der Bewegungswahrnehmungen haben zwar in den letzten Jahren neue Impulse bekommen, sind aber noch ungel6st. Die Beschreibung globaler Antwortformen visueller Neurone (Shift-Effekt) er6ffnen neue Aspekte der Informationsverarbeitung im afferenten Sehsystem. Ableitungen von Einzelzellen dressierter Tiere, die ihre Augen frei, aber unter experimenteller Kontrolle bewegen, bilden die Grundlage ffir eine erfolgreiche Erforschung der sensomotorischen Koordinationsleistungen des Gehirns mit dem okulomotorischen System.
Aul3er Helmholtz' klassischer Monographie sind nur neuere Arbeiten seit 1950 berficksichtigt. Im Handbook of Sensory Physiology, Bd. VII/3A, Springer-Verlag Berlin-Heidelberg-New York 1973, bringen folgende Handbuchartikel mehr Literatur fiber Raumkonstanz und Augenbewegungen: MacKay, D.M.: Visual Stability and Voluntary Eye Movements, p. 307 ; fiber Sehen und Blickregulation : Jung, R. : Visual Perception and Neurophysiology, p. 1 1. 2. 3. 4. 5.
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