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Revue générale

Radiothérapie stéréotaxique extracrânienne et oligométastases Stereotactic body radiation therapy and oligometastases C. Bourgier a,∗,b,c , D. Azria a,b,c , P. Fenoglietto a , O. Riou a,b , M.-Y. Almaghrabi d,e , S. Supiot d,e , F. Mornex f , P. Giraud g,h a

Service de radiothérapie, institut régional du cancer de Montpellier, 208, rue des Apothicaires, parc euromédecine, 34298 Montpellier cedex 05, France Inserm U896, 208, rue des Apothicaires, parc euromédecine, 34298 Montpellier cedex 05, France U896, université Montpellier 1, 208, rue des Apothicaires, parc euromédecine, 34298 Montpellier cedex 05, France d Institut de cancérologie de l’ouest René-Gauducheau, boulevard Jacques-Monod, 44805 Saint-Herblain, France e Inserm UMR, centre de recherche en cancérologie Nantes–Angers, 44007 Nantes cedex 1, France f Département de radiothérapie–oncologie, centre hospitalier Lyon Sud, 165, chemin du Grand-Revoyet, 69310 Pierre-Bénite, Lyon, France g Service d’oncologie–radiothérapie, hôpital européen Georges-Pompidou, 20, rue Leblance, 75015 Paris, France h Université Paris Descartes, 12, rue de l’École-de-médecine, 75006 Paris, France b c

i n f o

a r t i c l e

Historique de l’article : Rec¸u le 14 janvier 2014 ´ Accepté le 13 fevrier 2014 Mots clés : Radiothérapie stéréotaxie extracrânienne Oligométastase

r é s u m é Dans les cancers de stade IV (d’emblée métastatique), les traitements locorégionaux de la tumeur primitive (chirurgie, radiothérapie) améliorent non seulement la probabilité de survie sans progression métastatique, mais également celle de survie globale. Au sein des patients souffrant de métastases, certains d’entre eux ont une atteinte limitée avec par conséquent, un potentiel et une agressivité métastatique habituellement moindres. Dans ce contexte, un traitement local agressif de ces métastases (telles que la chirurgie, la radiofréquence ou la radiothérapie) permettrait d’obtenir une réponse tumorale complète garant d’un bon contrôle local, voire d’une survie de longue durée. Nous proposons ici une revue de la littérature à propos du stade « oligométastatique » et des données de la radiothérapie en condition stéréotaxique extracrânienne dans la prise en charge de ces oligométastases tant en termes d’efficacité que de tolérance. © 2014 Publie´ par Elsevier Masson SAS pour la Société française de radiothérapie oncologique (SFRO).

a b s t r a c t Keywords: Extracranial stereotactic irradiation Oligometastases

In stage IV cancers, locoregional management of primitive tumours as surgery and/or radiotherapy improved both progression-free survival and overall survival. Among metastatic cancer patients, some of them are considered as oligometastatic stage as they present few metastatic sites associated with low tumor aggressiveness. For those patients, metastatic local control, and therefore prolonged time to progression should be reached through local treatments as surgery and/or radiofrequency ablation and/or stereotactic radiotherapy. Here we propose a review of oligometastatic stage and results from extracranial stereotactic radiotherapy in terms of efficacy and tolerance. © 2014 Published by Elsevier Masson SAS on behalf of the Société française de radiothérapie oncologique (SFRO).

1. Cancer au stade métastatique et stratégies thérapeutiques

∗ Auteur correspondant. Adresse e-mail : [email protected] (C. Bourgier).

La prise en charge thérapeutique initiale d’un cancer au diagnostic repose sur la classification TNM, qui détermine l’extension du cancer primitif (localisé ou atteinte des organes de voisinage), l’extension régionale (ganglionnaire) et métastatique [1]. Les traitements locorégionaux et systémiques (chirurgie, radiothérapie,

http://dx.doi.org/10.1016/j.canrad.2014.02.008 1278-3218/© 2014 Publie´ par Elsevier Masson SAS pour la Société française de radiothérapie oncologique (SFRO).

Pour citer cet article : Bourgier C, et al. Radiothérapie stéréotaxique extracrânienne et oligométastases. Cancer Radiother (2014), http://dx.doi.org/10.1016/j.canrad.2014.02.008

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chimiothérapie et thérapies ciblées) vont dépendre du stade T et N. Contrairement aux cancers locorégionaux, il n’existe aucune classification à ce jour pour définir l’atteinte métastatique. En effet, la classification TNM ne distingue les métastases d’emblée de celles qui échappent aux traitements adjuvants, ni ne distingue les oligométastases d’une extension métastatique diffuse. Une telle distinction pourrait permettre à terme de guider les traitements locaux et systémiques dans le cadre d’une médecine personnalisée. En effet, la chimiothérapie, thérapies ciblées et/ou hormonothérapie représentent les principales stratégies thérapeutiques et sont les traitements de référence en phase métastatique. La place des traitements locorégionaux n’était alors envisagée que dans un but palliatif, soit sur la tumeur primitive, soit sur les lésions secondaires. 2. Rôle des traitements locorégionaux de la tumeur primitive des cancers métastatiques Jusqu’à récemment inexistants dans la prise en charge des cancers métastatiques, leur bénéfice a été démontré dans les années 2000. L’essai précurseur du South Western Oncology Group étudiant l’intérêt de la néphrectomie chez des patients atteints d’un cancer du rein métastatique, traités par interleukine et ou sans néphrectomie, a démontré l’intérêt de la chirurgie en termes de survie globale, avec une durée médiane de 11 mois après néphrectomie contre 8 mois après interleukine seule [2]. Des résultats identiques ont été confirmés par un autre essai de phase III [3]. Ainsi, l’impact des traitements locorégionaux sur la survie globale en phase métastatique a remis en question leur simple rôle à visée palliative. En effet, la tumeur primitive est considérée comme étant une source permanente d’essaimage de cellules métastatiques. Les traitements locorégionaux pourraient alors avoir toute leur place dans l’arsenal thérapeutique en éliminant cette source de cellules métastatiques, réduisant ainsi le pool de cellules tumorales circulantes. Cette hypothèse a été confirmée dans d’autres tumeurs primitives telles que les cancers de l’ovaire, du côlon et du rectum, de l’estomac, du sein, le mélanome, etc., où les traitements locorégionaux améliorent non seulement la probabilité de survie sans progression métastatique, mais également celle de survie globale [4–11]. 3. Concept et définition d’oligométastase En 1995, Hellman et Weichselbaum ont émis l’hypothèse qu’il existait un état clinique oligométastatique dans lequel l’atteinte métastatique serait limitée (en nombre de sites métastatiques) et par conséquent, avec un potentiel et une agressivité métastatique moindres [12]. En effet, le cancer ne serait pas un état limité/fini, mais un continuum attestant la progression tumorale, allant d’un état localisé avec une extension hiérarchisée et anatomique (extension des organes de contiguïté) à un état métastatique diffus et anarchique, même en l’absence de métastases détectables [12], comme cela avait été défini par Fisher dans les années 1980 [13,14]. Ainsi, la définition et le concept de l’état oligométastatique ont été extrapolés de ce continuum en représentant le premier temps de la maladie métastatique. Depuis, le concept de « stade oligométastatique » a été récemment revisité [15]. Les différentes étapes de la progression métastatique ont été décrites en 2006 par Gupta et Massagué et vont de la perte de la capacité d’adhésion cellulaire, à l’augmentation de la motilité cellulaire, puis au passage dans la circulation générale (intravasation) avec capacité de survie cellulaire, à l’extravasation et l’essaimage dans les organes à distance de la tumeur primitive avec capacité de développer un microenvironnement approprié dans l’organe hôte [16]. Cependant, la

capacité ou pouvoir métastatique diffère au sein d’une même lignée tumorale, suggérant d’une part une hétérogénéité tumorale, et d’autre part, confortant le modèle d’oligométastases [15]. Par exemple, Wuttig et al. ont mis en évidence une différence d’expression génique entre les patients atteints d’un cancer du rein paucimétastatique (moins de huit métastases) et ceux atteints d’un cancer du rein multimétastatique (plus de 16 métastases) [17]. Les tumeurs de ces derniers montrent un enrichissement génique en faveur de gènes impliqués dans le cycle cellulaire. Peu de modèles expérimentaux d’oligométastases existent, toutefois, ceux-ci ont été décrits dans les années 1980 et mettaient en évidence un pouvoir métastatique hétérogène au sein d’une même lignée de cellules tumorales [15]. Dans ce contexte, il est supposé qu’un traitement local agressif de ces métastases (telles que la chirurgie, la radiofréquence ou la radiothérapie) permettrait d’obtenir une réponse tumorale complète, garante d’un bon contrôle local, voire d’une survie de longue durée [12,18–20]. Parmi cet arsenal thérapeutique, la radiothérapie est, de préférence, indiquée pour des patients qui ne peuvent pas être traités par des méthodes invasives, ou qui sont atteints de métastases non accessibles chirurgicalement [21]. L’irradiation stéréotaxique intra- et/ou extracrânienne est la modalité de radiothérapie de choix des oligométastases (dose par fraction élevée et nombre de fractions limité pour obtenir une dose totale – équivalent radiobiologique élevée) [22]. Initialement développée dans la prise en charge des métastases cérébrales comme traitement radio-chirurgical, l’irradiation stéréotaxique a été déployée dans la prise en charge des métastases extracrâniennes dans les années 1990 [23,24]. Son indication doit être réservée à une population de patients sélectionnés, plus particulièrement aux patients chez qui le cancer primitif est contrôlé (cancer du côlon ou du sein, sarcome, cancer du rein) avec moins de quatre sites métastatiques, dont la taille la plus grande est inférieure à 5 cm, âge jeune et état général conservé [23]. 4. Oligométastases pulmonaires et hépatiques La radiothérapie stéréotaxique des métastases pulmonaires et hépatiques est actuellement la plus étudiée. En effet, le poumon est le site métastatique le plus fréquemment atteint et concerne environ 30 % des cancers, tous types histologiques confondus. De par son architecture, le poumon comporte un réseau veineux dense et important (cave supérieur et inférieur) et un vaste réseau lymphatique (canal thoracique), potentiel réseau de drainage de cellules métastatiques circulantes. De fac¸on identique, le foie est un organe dont le siège métastatique est fréquent, en raison de sa connexion avec le réseau porte et lymphatique. 4.1. Oligométastases pulmonaires Bien qu’il n’existe pas d’essai randomisé comparant l’intérêt d’une métastasectomie pulmonaire contre un traitement systémique ou une simple surveillance dans la prise en charge des métastases pulmonaires résécables, il est clairement établi que la probabilité de survie globale à 5 ans des patients ayant une métastasectomie pulmonaire est plus grande qu’en absence de traitement local (36 % contre 13 %) [25]. Les indications d’une telle chirurgie reposent sur les éléments cliniques suivants : contrôle de la tumeur primitive, absence d’autres sites métastatiques à distance (excepté pour les cancers colorectaux), capacité pulmonaire satisfaisante après résection chirurgicale métastatique [26]. Les principales tumeurs primitives concernées dans cette indication sont les cancers colorectaux, les sarcomes et les cancers du rein. La radiothérapie stéréotaxique extracrânienne est un traitement local alternatif à la résection chirurgicale de métastases

Pour citer cet article : Bourgier C, et al. Radiothérapie stéréotaxique extracrânienne et oligométastases. Cancer Radiother (2014), http://dx.doi.org/10.1016/j.canrad.2014.02.008

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pulmonaires [27]. L’expérience de cette modalité de radiothérapie a été acquise via l’irradiation en conditions stéréotaxiques des cancers pulmonaires non à petites cellules de stade I inopérables (études rétrospectives et prospectives de phase I/II). En général, sont concernés par ce type de traitement locorégional, les patients atteints d’un nombre limité de métastases pulmonaires (une à trois), dont le diamètre cumulatif n’excède pas 7 cm, et en pratique de 5 cm ou moins, ou n’affectant pas significativement la fonction respiratoire et une maladie extrathoracique contrôlée. Dans cette population, le taux de contrôle local métastatique à 2 et 3 ans après radiothérapie stéréotaxique varie entre 82 et 96 % en fonction des équipes [26]. La tolérance de l’irradiation est fonction du fractionnement, de la dose totale, du volume d’irradiation et de la topographie de la métastase. Le risque de survenue de toxicité sévère est plus important lors d’une irradiation en conditions stéréotaxiques d’une lésion pulmonaire de topographie centrale selon un schéma hypofractionné court (en trois fractions). 4.2. Oligométastases hépatiques La prise en charge des métastases hépatiques est extrêmement bien codifiée dans les cancers colorectaux, ceux-ci étant grandement pourvoyeurs de métastases hépatiques : 19 % de cancers colorectaux présentent d’emblée des métastases hépatiques au moment du diagnostic, et 50 % de cancers colorectaux développeront des métastases hépatiques. En effet, l’exérèse de ces métastases est devenue un standard thérapeutique car il augmente significativement la probabilité de survie globale de ces patients à 5 ans en l’absence de métastasectomie hépatique de 11 % contre après métastasectomie hépatique de 33 à 36 % et plus récemment de 50 % (revue dans [26]). À partir de ces constatations, le concept de radiothérapie en condition stéréotaxique des métastases hépatiques a émergé au milieu des années 1990 et concernait initialement des patients inopérables, ou dont l’atteinte métastatique hépatique n’était pas résécable, et avec une maladie extrahépatique contrôlée ou non (survie médiane de 17 à 20 mois). Depuis, de par la sélection des patients candidat à une telle modalité d’irradiation, le taux de contrôle local métastatique varie de 70 à 100 % à un an, de 60 à 90 % à 2 ans, et dépend du volume tumoral, des traitements antérieurs et de la dose d’irradiation [28–30]. La durée médiane de survie globale après radiothérapie stéréotaxique varie de 10 à 34 mois en fonction des auteurs, avec des patients en survie à long terme pour certains d’entre eux. La tolérance est satisfaisante, principalement de grade 1 ou 2. Le risque de survenue de toxicité hépatique de grade 3 est faible, et est plus important en cas de dose élevée à proximité de l’intestin ou en cas de large volume d’irradiation hépatique [28]. 5. Oligométastases multi-sites L’expérience de l’université de Rochester est, dans le traitement des oligométastases multi-sites, probablement la plus grande décrite dans la littérature [31–33] : 121 patients, quel que soit le cancer primitif, atteints au maximum de cinq lésions métastatiques, traités par irradiation stéréotaxique entre 2001 et 2006 (50 Gy en dix fractions et deux semaines). Les probabilités de survie globale étaient respectivement de 50, 28 et 2 0 % à 2, 4 et 6 ans [33]. Les probabilités de survie correspondant à l’intervalle de temps entre la première radiothérapie stéréotaxique et la survenue d’une ou plusieurs métastases ne pouvant pas être traitée(s) localement étaient respectivement de 35, 26 et 21 % à 2, 4 et 6 ans [33]. Les facteurs associés à un pronostic plus favorable en analyse unifactorielle étaient les suivants : une lésion métastatique (contre de deux à cinq), volume tumoral modéré, maladie métastatique

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uniquement osseuse, maladie métastatique stable ou répondant aux traitements systémiques avant irradiation stéréotaxique [31,32]. Par ailleurs, la dernière analyse de cette cohorte a mis en évidence une survie globale significativement allongée pour les patientes atteintes d’un cancer du sein oligométastatique que d’un autre cancer primitif : probabilités de survie globale de 74 % et 47 % à 2 et 6 ans (contre 39 et 9 % à 2 et 6 ans) avec un suivi médian de 4,5 ans (contre 1,7 ans) [33]. La tolérance de l’irradiation est satisfaisante : aucune toxicité de grade 4-5 n’a été observée, seul un patient a souffert d’une toxicité de grade 3 (épanchement pleural et péricardique non tumoral). Par ailleurs, les universités de Chicago et de Duke ont récemment rapporté les résultats d’une étude de phase I d’escalade de dose de radiothérapie stéréotaxique extracérébrale [34]. Ainsi, 61 patients (atteints d’une à cinq métastases, quel que soit le cancer primitif) ont été inclus entre 2004 et 2009 dans cette étude, le suivi médian était de 20,9 mois. Les différentes cohortes ont été définies en fonction de la localisation métastatique (poumon, foie, abdomen, tête et cou et extrémités) ; l’escalade de dose a été effectuée de fac¸on indépendante pour chaque cohorte, avec trois fractions de 8 Gy comme premier palier de dose (48 heures entre chaque fraction). Les paliers de dose suivants (dose totale) ont été incrémentés de 6 Gy pour tendre vers une dose totale maximale de trois fractions de 20 Gy. La dose totale maximale tolérée n’a pas été atteinte, quelle que soit la cohorte, avec une incidence relativement limitée des effets secondaires de grade 3 ou plus (11,7 %), tant aigus (n = 2) que tardifs (n = 6), en particulier hématémèse ou hémoptysie. Ces dernières ont été essentiellement rapportées pour des lésions métastatiques situées à proximité du duodénum ou de topographie pulmonaire centrale. La dose totale atteinte est de trois fois 12 Gy pour l’ensemble des cohortes poumon/abdomen/foie, et de trois fois 8 Gy pour les cohortes tête et cou/extrémités. En effet, aucune escalade de dose n’a été effectuée dans ces 2 dernières cohortes en raison du faible recrutement de patients. Les probabilités de survie globale à 1 et 2 ans étaient respectivement de 81,5 et 56,7 %. 6. Radiothérapie stéréotaxique : pour quels patients ? Les principales études évaluant l’intérêt et la tolérance de la radiothérapie stéréotaxique extracrânienne confondent tous types de tumeurs primitives et histologiques, toutes localisations métastatiques, et tous nombres de sites métastatiques varient. Toutefois, certaines indications thérapeutiques semblent émerger. 6.1. Facteurs influenc¸ant le contrôle local, la survie sans progression et la survie globale 6.1.1. Histologie de la tumeur primitive Les patientes atteintes de cancer du sein ont des probabilités de survie sans progression (à 2 ans, 36 % contre 13 %) et globale (à 6 ans, 47 % contre 9 %) supérieures qu’en cas de cancer d’autre site [33,35]. 6.1.2. Délai jusqu’à la progression après radiothérapie stéréotaxique Les patients ayant un long intervalle libre après la radiothérapie stéréotaxique plus de 12 mois ont une probabilité de survie globale à trois et cinq ans plus grande (respectivement, 53 et 40 %) que dans le cas contraire (19 % et 10 %) [36]. 6.1.3. Site métastatique Milano et al. ont rapporté que si l’extension métastatique était confinée à un organe, le pronostic était plus favorable en cas d’atteinte métastatique non viscérale (osseuse ou ganglionnaire médiastinale) que d’atteinte viscérale pulmonaire ou hépatique [37]. Par ailleurs, la découverte de métastases surrénaliennes

Pour citer cet article : Bourgier C, et al. Radiothérapie stéréotaxique extracrânienne et oligométastases. Cancer Radiother (2014), http://dx.doi.org/10.1016/j.canrad.2014.02.008

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confère une survie sans progression et globale plus courte en comparaison à d’autres sites métastatiques [31]. 6.1.4. Nombre de sites métastatiques Bien qu’en cas d’atteinte métastatique multi-site, l’intérêt de la radiothérapie stéréotaxique reste présent car permettant d’obtenir des probabilités de contrôle local, de survie sans progression (à 1 et 2 ans de 33 et 22 %) et globale (à 1 et 2 ans de 81 et 56 %) satisfaisantes dans une population sélectionnée de patients [34]. Toutefois, les probabilités de survie sans progression et globale sont meilleures si le nombre de sites métastatiques ne dépasse pas trois. Des constatations similaires ont été observées dans d’autres séries [38,39]. 6.1.5. Taille (et volume) des lésions métastatiques Le volume tumoral va clairement impacter sur le contrôle local métastatique. En effet, un de taux de contrôle local de 100 % est observé en cas de lésions métastatiques mesurant moins de 3 cm, contre 77 % lorsque celles-ci mesurent plus de 3 cm [40]. Des résultats similaires ont été observés par Milano et al. et Kang et al. [33,41]. 6.1.6. Dose d’irradiation Le modèle linéaire-quadratique n’est pas adapté à l’évaluation la dose équivalente biologique effectivement délivrée lors d’une radiothérapie stéréotaxique en raison des doses par fraction très élevées. En revanche, l’expérience clinique montre que la dose et le fractionnement influencent significativement le contrôle local métastatique. Par exemple, Zelefsky et al. ont rapporté une probabilité de survie sans progression locale à 3 ans de 88 % après 24 Gy en une séance contre 21 % après une dose inférieure à 24 Gy en une séance (toutes métastases extracrâniennes confondues) [42]. Il en est de même pour les métastases hépatiques, où il semble exister une relation dose–réponse sans qu’aucun seuil n’ait été déterminé à ce jour. Il est cependant recommandé de délivrer au moins 48 Gy en trois fractions lorsque cela s’avère être possible [28]. 6.2. Pour quels patients ? Les indications de radiothérapie stéréotaxique admises de fac¸on consensuelle sont les suivantes. 6.2.1. Lésions métastatiques pulmonaires La radiothérapie stéréotaxique concerne les patients atteints d’un nombre limité de métastases pulmonaires (une à trois), dont le diamètre cumulatif n’excède pas 7 cm, voire 5 cm, ou n’affectant pas significativement la fonction respiratoire, et avec une maladie extrathoracique contrôlée. 6.2.2. Lésions métastatiques hépatiques La radiothérapie stéréotaxique est indiquée pour les patients ayant une fonction hépatique conservée avec un foie sain de volume supérieur à 700 cm3 , sans maladie extrahépatique active, atteints de moins de cinq lésions métastatiques. 7. Conclusion Bien que l’incidence des patients oligométastatiques soit très peu décrite dans la littérature, il est nécessaire de développer et de proposer des modalités d’imagerie et/ou des outils de biologie moléculaire qui permettent de faire le diagnostic des formes oligométastatiques précocement. En effet, leur prise en charge thérapeutique doit être considérée comme à visée curative en raison d’un excellent contrôle local métastatique, et avec, par conséquent, d’un allongement de la survie sans progression métastatique et

d’un probable allongement de la survie globale dans une population sélectionnée de patients. Par ailleurs, il est nécessaire d’évaluer l’intérêt de la radiothérapie en conditions stéréotaxique des métastases extracrâniennes par type cancéreux et non toutes tumeurs primitives confondues afin de mieux déterminer les indications et de mieux sélectionner les patients qui bénéficieront d’une telle modalité d’irradiation. Actuellement, 15 essais de phase II évaluant l’efficacité de la radiothérapie stéréotaxique dans le traitement des oligométastases, dont sept essais dédiés à une pathologie précise (cancers pulmonaire, colorectal, prostatique et mélanome) sont référencés sur le site clinicaltrials.gov [43]. Il est également nécessaire de positionner la radiothérapie stéréotaxique par rapport aux autres traitements, en particulier systémique. C’est dans ce contexte qu’un essai franc¸ais de phase III vient d’ouvrir et va évaluer si l’adjonction de la radiothérapie en conditions stéréotaxiques des sites métastatiques du cancer du sein (un à cinq sites) à un traitement standard, hormonothérapie ou chimiothérapie, en première ligne métastatique, peut améliorer la probabilité de survie sans progression. La radiothérapie en conditions stéréotaxiques est complémentaire aux autres traitements locaux (chirurgie, radiofréquence, etc.). La conjugaison de la radiofréquence et de la radiothérapie stéréotaxique est en cours d’évaluation dans la prise en charge de métastases pulmonaires très centrales (NCT01051037). Par ailleurs, un essai de phase III compare l’efficacité de la radiofréquence celle de la radiothérapie stéréotaxique dans la prise en charge de métastases hépatiques de cancer colorectal (NCT01233544).

Déclaration d’intérêts Les auteurs déclarent ne pas avoir de conflits d’intérêts en relation avec cet article.

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Pour citer cet article : Bourgier C, et al. Radiothérapie stéréotaxique extracrânienne et oligométastases. Cancer Radiother (2014), http://dx.doi.org/10.1016/j.canrad.2014.02.008

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Pour citer cet article : Bourgier C, et al. Radiothérapie stéréotaxique extracrânienne et oligométastases. Cancer Radiother (2014), http://dx.doi.org/10.1016/j.canrad.2014.02.008

[Stereotactic body radiation therapy and oligometastases].

In stage IV cancers, locoregional management of primitive tumours as surgery and/or radiotherapy improved both progression-free survival and overall s...
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