Interlimb neural coupling: implications for poststroke hemiparesis.

+ Models

REHAB-801; No. of Pages 18

Available online at

ScienceDirect www.sciencedirect.com Annals of Physical and Rehabilitation Medicine xxx (2014) xxx–xxx

Literature review / Revue de la litte´rature

Interlimb neural coupling: Implications for poststroke hemiparesis Le couplage neuronal inter-membres : implications pour l’he´mipare´sie suite a` un accident vasculaire ce´re´bral K.N. Arya *, S. Pandian Pt. Deendayal Upadhyaya Institute for the Physically Handicapped (University of Delhi), Ministry of Social Justice & Empowerment, Government of India, New Delhi 110002, India Received 25 September 2013; accepted 8 June 2014

Abstract Interlimb coordination is essential to perform goal-directed daily tasks and purposeful locomotion. The coordination occurs due to spatiotemporal coupling of movements, which also comprises interactions in segmental kinematics, joint dynamics, and muscle activity. Neuroanatomical and neurophysiological linkages at the spinal and brain level are responsible for the coordination. The linkage is termed ‘‘neural coupling’’. According to the task demand, the coupling may occur between two upper limbs or two lower limbs or all four limbs. Central pattern generators play a key role in interlimb coordination by regulating the rhythmic upper and lower limb movements. Neuroanatomically, multiple areas of both cerebral hemispheres via the corpus callosum interact and control the bimanual upper limb movements. There is an interhemispheric synchronization and disinhibition to control the coupled bimanual upper and lower limb movements. Movement of the upper limb also enhances neuromuscular recruitment of the lower limb. In stroke, bimanual motor impairments exist in the form of asymmetry and reduced coordination, which may be related to weakness of the ipsilateral body side lesser than the contralateral side. The aim of the present review was to understand the interlimb coordination and neural coupling and its implication in stroke rehabilitation. The review suggests incorporating the movements of bilateral upper and lower limbs either simultaneously or consecutively for hemiparetic subjects. Further, the conventional and contemporary rehabilitation methods need to be reconsidered while utilizing the coupling concept. # 2014 Elsevier Masson SAS. All rights reserved. Keywords: Bimanual task; Coupled movement; Interlimb coordination; Interhemispheric communication; Neural coupling; Stroke rehabilitation

Re´sume´ La coordination inter-membres est essentielle pour l’exećution de taˆches dirigeés vers un but de la vie quotidienne et pour une locomotion de´termineé. La coordination est le re´sultat d’un couplage spatio-temporel des mouvements, ce qui inclut e´galement des interactions de la cine´matique segmentaire, la dynamique articulaire et l’activite´ musculaire. La coordination est assureé par des liaisons neuro-anatomiques et neurophysiologiques au niveau spinal ainsi qu’au niveau ce´re´bral. Cette connexion est appeleé couplage neuronal. En fonction de la taˆche demandeé, le couplage peut se produire entre les deux membres supe´rieurs ou les deux membres infe´rieurs, ou alors les quatre membres. Les geńe´rateurs de patrons centraux jouent un roˆle cle´ dans la coordination inter-membres en re´gulant les mouvements rythmiques des membres supe´rieurs et infe´rieurs. Sur le plan neuro-anatomique, de nombreuses zones des deux he´misphe`res ce´re´braux interagissent par l’interme´diaire du corps calleux et controˆlent les mouvements bimanuels des membres supe´rieurs. Il existe une synchronisation et une de´sinhibition interhe´misphe´rique permettant de controˆler les mouvements couple´s bimanuels des membres supe´rieurs et infe´rieurs. Le mouvement d’un membre supe´rieur stimule e´galement le recrutement neuromusculaire d’un membre infe´rieur. Dans le cas d’un accident vasculaire ce´re´bral (AVC), des de´ficiences motrices d’ordre bimanuel se manifestent sous la forme d’une asyme´trie et d’une coordination diminueé qui peuvent eˆtre lieé a` la faiblesse du coˆte´ ipsilate´ral du corps, moins diminue´ que le coˆte´ controlate´ral. L’objectif de notre article de synthe`se est de comprendre la coordination inter-membres et le couplage neuronal et ce que cela implique pour la reé´ducation apre`s un AVC. L’article sugge`re d’ajouter des

* Corresponding author. E-mail address: [email protected] (K.N. Arya). http://dx.doi.org/10.1016/j.rehab.2014.06.003 1877-0657/# 2014 Elsevier Masson SAS. All rights reserved.

Please cite this article in press as: Arya KN, Pandian S. Interlimb neural coupling: Implications for poststroke hemiparesis. Ann Phys Rehabil Med (2014), http://dx.doi.org/10.1016/j.rehab.2014.06.003

+ Models


2

K.N. Arya, S. Pandian / Annals of Physical and Rehabilitation Medicine xxx (2014) xxx–xxx

mouvements des membres supe´rieurs et infe´rieurs bilate´raux soit simultane´ment, soit consećutivement dans la reé´ducation des sujets he´mipare´tiques. De plus, les me´thodes conventionnelles et contemporaines de reé´ducation devraient eˆtre revues en tenant compte du concept de couplage. # 2014 Elsevier Masson SAS. Tous droits re´serve´s. Mots cle´s : Taˆche bimanuelle ; Mouvement couple´ ; Coordination inter-membres ; Communication inter-he´misphe´rique ; Couplage neuronal ; Reé´ducation apre`s AVC

1. English version 1.1. Introduction Interlimb coordination is an outcome of spatiotemporal coupling of movements that occur between the four limbs. Goal-directed daily tasks need skillful bimanual coordination of both the upper limbs [1,2]. Human locomotion also needs modulated interlimb coordination between all the four limbs [3,4]. The neural coordination between the limbs may be referred to as neural coupling. A task-dependent neural coupling of the upper and lower limbs enables the arms to couple during gait but the same gets decoupled during voluntary arm and leg movements [5]. Thus, the coordination can also be considered an ability to sustain a context- and phase-specific recurring association between different body parts and joints in spatiotemporal dimensions [6]. Central pattern generators (CPGs), a functional network of spinal neurons, coordinate and regulate the rhythmic movements of arms and legs during locomotion [4,7–9]. Neural mechanisms are common across similar rhythmic tasks such as walking and stepping [10]. Neural coupling exists for the spatiotemporal dimensions of movement. CPGs and the dominant brain hemisphere regulate the temporal aspect; whereas the corpus callosum controls the spatial attribute of movement [11]. Thus, distributed brain areas are responsible for task-specific interlimb coordination [12–16]. A neural cross-talk exists between two brain hemispheres to communicate for a coordinated movement pattern. The coupling between two sides of the brain constrains and modulates the task-specific actions in a different environmental context [17–19]. There is an interhemispheric synchronization that controls coupled bimanual movements for both the upper and lower limbs [1,20]. Coordinated bimanual movement is the result of the suppression of interference between two hemispheres. Such coupling between the hemispheres has an important role during learning a novel bimanual task such as playing the piano [21]. The upper limbs interact with the lower limbs contextually during standing and walking [12]. For instance, both catching a ball in the standing position and walking while carrying a bag require different interactions between the limbs. Rhythmic movements of the upper limbs enhance the lower limb neuromuscular recruitment [22–24]. The limbs exhibit taskspecific, skilful, and efficient interlimb coordination. However, the coordination is impaired during either nonfunctional or single limb performance [25].

The distributed network of neuronal synchronization and desynchronization is responsible for disrupting the interlimb coordination in conditions such as poststroke hemiparesis [12]. Poststroke subjects retain a close interaction between the affected and less-affected sides; however, there is a reduction of interlimb movement patterns during bimanual performance [5,26]. The altered movement pattern leads to bimanual asymmetries and task-specific impairments. The impairments warrant intervention to induce better motor and functional recovery than that achieved by the existing method [27]. Interlimb neural coupling persists even after a stroke. Hence, the coupling and spinal contribution for rhythmic movements can be utilized in stroke rehabilitation [28–31]. The rehabilitation may incorporate bilateral upper and lower limbs movements simultaneously or consecutively to facilitate interlimb coordination [22]. Repetitive bimanual coordinated movements may enhance motor function and encourage activity-dependent neural plasticity [32–35]. The objective of the present review was to understand the interlimb coordination and neural coupling and its implication in poststroke hemiparesis. 1.2. Neural coupling and interlimb coordination Interlimb coordination, an important aspect of motor control, is achieved through spatiotemporal coupling of limb movements [1–4]. It is an interaction in segmental kinematics, joint dynamics, and muscle activity. In other words, it refers to the movements that require rhythmic, sequential and simultaneous use of both the body sides. It may be classified into bimanual coordination and hand-foot coordination. Bimanual coordination is a skilled interlimb coordination of two arms in any bimanual task. It also requires intra- and interlimb coordination (integration and sequencing of action within and between the limb/s, respectively) for a successful task performance. For example, throwing a large ball, and using the fork and knife simultaneously for eating [36,37]. Hand-foot coordination is a simultaneous coupling of either the ipsilateral or contralateral side or both the body sides; for instance, the use of hands and feet during driving a car. Thus, interlimb coordination is a repertoire of skills ranging from simple daily activities to complex coordinated tasks. The neural coupling exists despite biomechanical constraints [38]. Interlimb coupling exists from the prenatal period to childbirth and it is transformed from reflexive to goal-directed and voluntary movement during further development [29]. An infant exhibits interlimb neural coupling in the form of mirror


+ Models



movements, involuntary movements of one side of the body; this occurs by the mirroring of voluntary movements on the opposite side. This could be due to immature corpus callosum among infants [39,40]. However, after maturation of the corpus callosum, an individual exhibits the ability to voluntarily couple and decouple movements of the limbs. Activities such as dancing, swimming, marching, wearing a pair of trousers in the standing position, using the upper limbs for throwing an object while walking, and waving the hands during running require modulated interlimb coordination of all four limbs. However, the coordination may be different among the activities due to condition specific neuromechanisms [41–44]. The neural coupling and interlimb coordination concepts can be utilized for muscle activation. In their study, Huang H.J. and Ferris D.P. (2009) investigated coupling between all four limbs during movements in different directions. Sixteen healthy subjects (age range 18–29 years) performed recumbent stepping in various combinations (active, passive, and maximal muscle effort of one limb) of the upper and lower limb movements using a computer-controlled recumbent stepper (frequency, 1.25 meter/second). Activity of 16 muscles (four muscles from each limb) was recorded using EMG (20–450 HZ). It was observed that the active upper limb efforts induced muscle activation of the passive lower limbs whereas this was not observed during the simultaneous upper and lower limb movements. Further, single upper limb maximal effort enhanced the ipsilateral lower limb muscle activation [45]. The coupling gets affected by the speed of movement; for instance, change in arm swing pattern and speed during running compared with walking. Kao P.C. and Ferris D.P. (2005) explored the upper limb activity on the lower limb neuromuscular activation at four different speeds (30 to 120 steps/minute). The muscle activation increased with the stepping speed [22]. Simultaneous and rhythmic arm and leg movements have excitatory effects on locomotor tasks in healthy individuals [22]. However, the upper limb movements reduced the lower extremity spinal reflex excitability [23]. On the contrary, the decoupling of one limb movement exerts inhibitory effects on the other limb. For instance, the unilateral lower extremity movement cannot be performed with similar muscle synchronization as with the bilateral movement [25]. The bimanual upper limb movements for goal-directed tasks and lower limb movements during walking require different coordination modes. The symmetrical (inphase) mode occurs when similar muscle groups act simultaneously on both the sides, whereas the parallel (antiphase) mode happens when the muscle groups acts alternatively on both the sides; for example, simultaneous (inphase) or alternative (antiphase) flexion and extension of the elbows on both the sides. The inphase is more accurate and stable than the antiphase. Deviation from the inphase or antiphase requires extensive practice to develop interlimb coordination; for instance, learning novel activities. The bimanual upper limbs goal-directed movements usually require the inphase whereas the lower limb movements during gait utilize the antiphase mode [12,46].

3

1.3. Neural structure responsible for the coupling Corpus callosum, a unique feature of the mammalian brain is the most commonly known neuroanatomical structure for interhemispheric communication. However, the corpus callosum is not the only structure that is responsible for bilateral coordination. The ipsilateral brain via lateral and ventral tracts plays an indirect role in bimanual movements. The role of the corpus callosum is vital in tasks that require intensive bimanual coordination [12,47]. The callosum regulates the spatial aspect of a coordinated movement [11]. It comprises uneven structured fibers that carry information related to functional difference between the bilateral cortical areas. The fibers play a primary role in bimanual coordination by inducing synchronized neuronal firing and further information processing [47]. Further, interlimb coordination has a distributed neural control rather than specific brain areas [12–16]. The motor cortex representations shared by both the upper and lower limbs mediates the coordination [15]. Interlimb coordination for locomotion is mainly spinal cord dependent, whereas the bimanual upper limb movement is an outcome of distributed cortical coupling [12]. The supplementary motor area (SMA), a primary motor cortical region, is substantially responsible for the organization and control of interlimb coordination [14]. The routine bimanual tasks cause network extension in the bilateral primary sensorimotor cortex (SM1), cingulate motor area, dorsal premotor cortex, and posterior parietal cortex [13,16]. The supraspinal structures such as SMA, cerebellum, and mesencephalic locomotor region play an important role in coupling between the right- and left-arm CPGs [4]. EEG studies demonstrated specific activation in SMA during bimanual movements. Thus, interlimb coordination may disrupt SMA lesions. Although the interhemispheric synchronization does not vary with the unimanual and bimanual tasks, it is related with the complexity of movements [11]. The non-lesioned brain exhibits activation of the multiple motor areas in response to unimanual and bimanual movements. Thus, interhemispheric communication is of utmost importance to coordinate the multiple areas for successful motor performance [48]. Furthermore, the interhemispheric connectivity is favorable to develop brain lateralization in humans, which keep them distinct from animals [47]. 1.4. Neurophysiology of the coupling Coordinated bimanual movement is the result of the suppression of interference and the intense neural coupling of two hemispheres [21]. There is a neural cross-talk between two brains to enhance the interhemispheric communication. The neural network of one hemisphere is coupled to the network of the other hemisphere through the environmental information. The coupling between the hemispheres constrains and modulates the actions of an individual in different contexts, leading to a complex movement. CPGs are also an important source of coupling, and they play an important role in rhythmic bilateral movements. These


+ Models


4


generators are functional networks of nerve cells that are found in the spinal cord, which produces specific, spontaneous, involuntary, and rhythmic movements. Such movements are needed for activities such as walking, and other similar tasks involve stepping [8–10]. Further, there is a coupling of cervicothoracal interneuronal circuits controlling the arm and leg movements during human locomotion [3,49]. The pattern of arm to leg coordination during walking, creeping, swimming, and dancing tasks in humans is due to CPGs that are separately coupled for the upper and lower limbs [50]. CPG activity also contributes to control the rhythmic arm movements. However, coupling between the legs through CPGs is stronger than between the arms. The strong coupling between the upper extremities indicates habitual use in a reciprocal pattern. The upper extremity use in daily tasks is usually bilateral; however, movements required for most of the tasks are asymmetrical and nonreciprocal [4]. Neural control of the rhythmic arm and leg movement is similar among common tasks. Loss of interhemispheric communication can disrupt complex movement patterns; however, CPGs may be intact and produce coupled rhythmic movement. These generators along with the dominant hemisphere usually control the temporal aspect of a coordinated movement [11]. Human beings perform infinite number of tasks with various permutation and combinations of movement patterns between all four limbs. Although neural constraints do not allow these combinations, practice skill learning for many days to years can help in overcoming those constraints. The neural ability to overcome the constraint depends on various factors such as context, cognition and meaningfulness of an activity. The coupling between hemispheres has an important role during the learning of a novel bimanual task. For instance, interlimb coordination for bimanual skilled finger movements during the use of the keyboard needs intense neural coupling [12,21].

1.5. Bimanual upper extremity tasks The arms are strongly linked as a coordinated unit to the brain during a bilateral simultaneous movement. Moderate activation of the one arm or hand produces motor overflow to the other side [36]. The terms ‘‘bimanual’’ and ‘‘bilateral’’ have been used interchangeably in literature [51,52]. The bilateral tasks comprise dependent performance of both the hands together, either symmetrical or asymmetrical; for example, throwing or catching a large ball (symmetrical), opening a jar (asymmetrical). A bimanual task is an independent movement of each limb or hand simultaneously; for instance, using the fork and knife together for eating, reaching for two different objects with both the hands independently [36,37]. Bimanual coordination during goal-directed activities requires spatiotemporal regulation of the upper limb movement pattern. This regulation occurs despite neural constraints between two hemispheres. Information received through visual feedback enhances the control for bimanual functional tasks. The absence of visual feedback significantly increases the

reaction time of the arms. However, visual feedback plays no role in movement direction during bimanual activities [18]. One hemisphere inhibits the other hemisphere during two different arm movements that are performed simultaneously. However, the interhemispheric inhibition changes to disinhibiton with practice of the bimanual task; for instance, beating a drum with both the hands. The bilateral simultaneous movement promotes interhemispheric disinhibition, enabling reorganization by the sharing of normal movement commands from the undamaged hemisphere. This disinhibition encourages the recruitment of undamaged neurons to form new taskrelevant neural networks [53]. Both neural and biomechanical interactions between and within the limbs permit completion of the bimanual movements [54]. Further, the changes in motor pathway excitability during bilateral activation promote stable symmetric movements [55]. It is easier to perform a task after adequate practice. The skillful movements place less demand on the cortical and subcortical systems. Haslinger B. et al. (2004) compared fMRI findings for bimanual movements in professional pianists with controls. The control subjects demonstrated stronger activation in anterior cingulated cortex, dorsal premotor cortex, both cerebellums, and right basal ganglia compared with the pianists. The finding strongly supports the development of rehabilitation protocols that emphasize the practice of bimanual tasks [56]. Further, there are restrictions in interlimb coupling during bimanual performance due to lateralization of the brain. Despite homologous muscles on both the sides, it is difficult to perform mirror symmetrical bimanual movements due to different joint controls between the arms. Dounskaia N. et al. (2010) conducted a study to investigate the difference between dominant and non-dominant arm in bimanual movements on 13 healthy right-handed subjects (five men and eight women: age 22.1 3.2 years). Two experiments were performed: In experiment 1, bimanual symmetrical and asymmetrical circle was drawn at moderate to high frequency; in experiment 2, a bimanual drawing of ovals with four orientations was executed. The different movement trajectories of the limbs (bimanual asymmetry) were noted with an increase in frequency [57]. Both the hemispheres contribute differently to the proximal and distal upper limb. The proximal movements have more of bihemispheric representations compared with the distal movements. The representations are manifested as different neural mechanisms for the bimanual proximal arm and finger movements [11,58]. 1.6. Locomotion Locomotion in vertebrates and invertebrates is the most prominent example of interlimb coordination. Any locomotion such as walking, running, stair climbing, and swimming requires interlimb coordination and neural coupling [42]. The coordination pattern adapts to the task demand [59]. Human locomotion has evolved from quadripedal animals. Crawling, a milestone of normal human development, is similar to that of animals. The analogous crawling features suggest a common underlying neural mechanism in humans and animals


+ Models



[40,60]. In humans, during the developmental process, the quadripedal locomotion (crawling) progresses to bipedal walking. The bipedal human locomotion keeps the upper limbs (counterpart of forelimbs in animals) free to perform a variety of complex goal-directed tasks that keep the humans distinct from the animals. For safe and stable gait, interlimb coupling between both the upper and lower limbs is essential. The coupling also plays a role in anticipatory involvement of the upper limb during reduced vision locomotion [49,61]. During walking, the forward arm swing occurs with the backward swing of the contralateral leg. Contraction of the same upper limb muscles happens on restricting the arm swing [45]. The arm muscle activation may be considered a residual function of quadrupedal locomotion [62]. The neural mechanism and coordination pattern remains common among all types of locomotion [10]. Further, both intra- and interlimb coordination exists during walking, which can adapt in response to short-term training. Reisman S.D. et al. (2005) conducted a study on 21 healthy individuals (30.4 8.6 years) to analyze adaptation of the intra- and interlimb pattern in a 10-minute session of split-belt treadmill walking at different speeds. Initially, all the subjects exhibited asymmetrical step lengths and transition from one leg to the other, which improved later. However, they perceived the reversed asymmetry post adaptation on tied belt walking. The interlimb adaptation was gradual, whereas intralimb adaptation was rapid without any post-training effect [59]. 1.7. Issues in poststroke hemiparesis 1.7.1. Impairment of interlimb neural coupling Neural coupling exists in poststroke patients as it does in healthy subjects. Although the interlimb coupling between all four limbs disrupts in stroke, clinicians usually emphasize abnormal intralimb coupling or synergy [63,64]. The interlimb coupling permits the movement effect to be transferred from one side to the other side of the body. For instance, muscle activation on the paretic arm gets normalized by activity on the non-paretic side [5]. In stroke, interlimb coordination is influenced by task performance. There is spatiotemporal coupling of bilateral task movement by slowing down the movements of the non-paretic upper extremity to match the movements of the paretic upper extremity [65]. Further, asymmetry in bimanual force production is also evident. For instance, reduced force production of finger extension of the paretic side compared with the nonparetic hand and almost opposite findings for the hand-grip [27]. The interlimb neural coupling between all four limbs appears in the form of unusual motor behavior. Kloter E. et al. (2011) studied sensorimotor interactions between the paretic and non-paretic sides in 17 poststroke subjects. The subjects walked on a split-belt treadmill with stimulation of the tibial nerve. The findings revealed stronger activation of bilateral proximal upper extremity muscles of the paretic side in response to the tibial nerve stimulation in comparison to the stimulation of the non-paretic side. The results explain the

5

asymmetry and imbalance among stroke subjects during walking and obstacle crossing [66]. In poststroke hemiparesis, the neural decoupling between the lower limbs perturbs the paretic lower limb function. Kautz S.A. and Patten (2005) analyzed the movement pattern of the paretic lower extremity in response to bilateral and unilateral lower limb tasks in 21 chronic stroke patients and 11 agematched controls. A paddling apparatus enabling bilateral upper limb and lower limb tasks was used. The experiment comprised testing of the subject’s ability to carry out three different tasks by the paretic lower limbs. The non-paretic side was either relaxed or supported or doing the same task. The findings showed incoordination of the affected leg among stroke subjects during bilateral tasks. In comparison to the controls, the interlimb inhibition was disrupted in hemiparetic subjects [67]. Kautz S.A. et al. (2006) conducted another study to observe the influence of interlimb coupling on the paretic leg function in 21 poststroke hemiparetic subjects and 11 controls. An experimental design evaluated the ability of hemiparetic subjects during three different exercise tasks (similar to the previous study) with the paretic leg keeping the less-affected leg in a relaxed position or performing the same task. A specialized mechanical peddling apparatus was used. During both unilateral and bilateral trials, the equipment was programmed to accelerate the paretic leg force. The study revealed that strong interlimb coupling in bifunctional muscles impaired rhythmical bilateral coordination of the affected limb [68]. Further, poststroke subjects have difficulty in performing dual motor tasks concurrently during ambulation which is a usual demand of functional walking. Yang Y.R. et al. (2007) explored the impairment among full or limited community ambulating stroke survivors under three conditions (simple walking, walking buttoning up and walking while carrying a tray with glasses). The results demonstrated significant impairment in dual-task related gait variables among the stroke subjects compared with the controls [69]. Alternatively, there is an abnormal neural coupling manifested among poststroke subjects during the goal-directed activities. Kline et al. (2007) examined the interlimb coupling effect in the paretic hand of 10 chronic poststroke hemiparetic subjects during walking. Additional neural recruitment for the affected lower extremity caused increased flexion of the affected upper extremity. The results showed a significant increase in flexor activities of the paretic fingers (P < 0.001) and elbow (P < 0.005) during walking compared with other postures such as standing, sitting and supine. Further, there was an increased activity of finger flexors while doing voluntary knee extension and vice versa [63]. Although stroke is a brain insult, there is evidence for functional changes at the spinal-level neuronal circuit. The changes may further add to deficits related to interlimb neural coupling. Hubli et al. (2012) examined EMG of the leg muscles, spinal reflex, and locomotion behavior in 30 poststroke (> 12 months) subjects. The result demonstrated prominent spinal reflex in the paretic leg correlating with muscle weakness (r = 0.71) and walking ability (r = 0.49). However, there was no


+ Models


6


exhaustion of EMG of the affected lower limb muscles during prolonged aided walking [70]. Further, the interlimb coordination during gait may be influenced by the muscle activity. The coordination improved on the paretic side, whereas it normalized on the non-paretic side when the overactivity of certain muscles was reduced by botulinum toxin injections [71,72]. Interlimb lower limb coordination is also weakened for tasks such as running, jumping, climbing, and driving. In 2010, Tseng S.C. et al. compared the leg interlimb coordination of poststroke subjects with that of the age-matched controls. Kinematic abnormalities with significant movement degradation during the antiphase task were recorded in comparison to the inphase task. The motor deficits during bilateral inphase and antiphase voluntary cyclic ankle movements were investigated in eight chronic poststroke subjects (50% men, 60.4 11.1 years) and 10 age-matched healthy individuals (40% men 60.2 8.9 years). Both kinematic variables and muscle activity of ankle dorsi- and plantar flexors were assessed. The result showed significant deficits during the antiphase tasks for both the measures among stroke subjects as compared with the controls. The abnormal antiphase pattern leads to a variety of functional deficits such as unstable walking [73]. The interlimb coordination pattern for walking is different from that of normal individuals. Stephenson J.L. et al. (2009) examined the pattern differences between 10 chronic stroke and 10 healthy subjects (56 31 weeks, poststroke). All the subjects were tested under three conditions (no arm movements, supported arm movements, and unsupported arm movements) during walking. Although there was no significant difference between the groups for the measures of coordination patterns, the stroke subjects could walk at a faster speed for the supported arm condition compared with the unsupported condition. Since the study comprised higher functioning stroke, poststroke gait rehabilitation may incorporate the supported arm movement as an intervention method [74]. The lower limb training also influences the upper limb. Selionov V.A. et al. (2012) studied interlimb coupling of the upper and lower limbs during motor task performance in 16 poststroke subjects. Simultaneous upper and lower limb cycling movements resulted in a decrease in bilateral shoulder muscle activity irrespective of the paresis level. Further, the loading of the non-paretic upper extremity increased the shoulder flexor activity of the affected upper extremity in mild paretic subjects only [75]. 1.7.2. Role of the less-affected side Neuroanatomically, one cerebral hemisphere is responsible for motor function of the contralateral body side; however, some fibers play a key role in ipsilateral movements [76]. In poststroke subjects, motor impairment may also arise on the ipsilesional or same side of the body but not as severe as on the contralesional body side [77,78]. The term ‘‘less-affected’’ instead of ‘‘sound side’’ are now preferred in the practice [79]. Although there is a close interaction between the affected and less-affected sides, bimanual motor impairments exist in

the form of asymmetry and reduced coordination [5,80]. Poststroke rehabilitation always emphasizes the severely impaired contralateral body side. The ipsilateral side weakness leads to incoordination between the limbs and influences functional performance. The evidence for the weakness warrants utilizing all four limbs in motor rehabilitation of the stroke.

1.7.3. Bimanual coordination Since bimanual coordination involves multiple brain areas that are mediated by the corpus callosum, poststroke subjects exhibit deficit in bimanual task performance. Bilateral training coupled with load on the less-affected arm improved the motor abilities of the affected arm. Simultaneous bilateral arm movements activate balanced interhemispheric interaction, thus inducing coupling [35,48]. Poststroke subjects exhibit favorable neuroplastic changes and associated motor recovery in response to bilateral training independently for the upper and lower limbs [81–85]. In a trial, conducted by Whitall J. et al. (2011), bilateral training was not found to be superior to the standard management; however, the training demonstrated brain adaptation in the form of significantly increased activation in ipsilesional precentral, anterior cingulate and postcentral gyri, and supplementary motor area and contralesional superior frontal gyrus (P < 0.05). Apart from inducing balance interlimb interaction and motor recovery, there is a positive intralimb (between proximal and distal joint) transfer during coupled bilateral movement [86].

1.7.4. Body weight-supported treadmill training In contrast to bimanual training, body weight-supported treadmill training (BWSTT) is an evolving approach that utilizes some concept of the lower limb coupling in stroke. Based on CPG circuits, the training was initially developed for the spinal cord injured [87]. BWSTT enables repetitive gait training without abnormal deviations of the hemiparetic lower extremity and trunk [88]. The training induces reorganization at the spinal (activation of CPGs) and supraspinal levels (activation of the bilateral primary sensorimotor cortices, the cingulate motor areas, and the caudate nuclei bilaterally and in the thalamus of the affected hemisphere), reduces asymmetries of gait parameters, and increases walking speed [89– 92]. Although most of the studies have been conducted using the non-split treadmill, Reisman et al. (2007) explored interlimb adaptation in response to split-belt task walking. A 15-min adaptation session could temporarily induce gait symmetry in the poststroke subject having baseline spatiotemporal gait asymmetry. Long-term split-belt treadmill training (3 days/week for 4 weeks) showed lasting positive effects (1-month post-training) such as enhanced gait symmetry and speed. There is a generalization for the adaptation achieved to overground walking in daily life. The findings from other studies also suggest the use of split-belt treadmill to enhance coupling between the hemiparetic lower limbs and improve asymmetric walking pattern [93–96].


+ Models



7

Fig. 1. The right side hemiparesis due to left brain damage. Neural linkage between the left and right brain through Corpus callosum, and ipsilateral and contralateral fibers is illustrated. The arrows indicate the relation between all the four limbs (a: between right paretic upper limb and left less-affected upper limb; b: between the right paretic upper limb and right paretic lower limb; c: between the right paretic lower limb and left less-affected lower limb and d: between the left less-affected upper limb and left less-affected lower limb). R: right body side; L: left body side.


+ Models


8


1.8. Clinical implication in stroke rehabilitation Motor rehabilitation in poststroke hemiparesis is always a challenge. Various traditional and contemporary rehabilitation approaches have been developed and researched to achieve motor and functional recovery. Although traditional approaches such as Brunnstrom, Bobath, Rood’s, and Proprioceptive neuromuscular facilitation (PNF) have some components of interlimb coordination, they lack a sound theoretical basis of coupling principles [97–101]. Standard motor rehabilitation involves an eclectic mix of these approaches due to weak evidence for their effectiveness [97–99,102,103]. In contrast to conventional methods, the most evident method for the upper limb, constraint-induced movement therapy (CIMT), does not utilize the interlimb-coupling concept [104–106]. The coupling movements may be used as an adjunct to the evident protocols. Despite a reduction in speed and time, the movement of the affected side would get smoothened if it pairs with the lessaffected side [29]. The understanding of the interlimb neural coupling has a strong implication in stroke rehabilitation. There is a need to re-understand the existing methods and to develop new interventions to exploit the coupling concept. Fig. 1 is a proposed model depicting a relation between the limbs at neural level. From traditional approaches, roods ontogenetic motor patterns (quadruped position, crawling), PNF upper and lower limb diagonal patterns, and Brunnstrom’s bilateral upper limb rowing are some of the techniques that may be used and evaluated for the coupling effect. Contemporary methods such as bimanual training (upper limb) and BWSTT (lower limb) have some basis of the coupling effect. Bimanual upper limb training may be incorporated with goal-directed tasks involving the lower limbs as well; for instance, reaching and grasping bilateral object while getting up from the chair. The BWSTT needs to be reanalyzed for split-belt and arm swing facility. Rather than simply practicing walking, functional walking such as carrying objects and reading the newspaper may be incorporated. The active upper limb movements may increase neuromuscular activation of the lower limbs [34]. This would reorganize CPGs and modulate the supraspinal control, leading to a successful locomotion [50]. Yang Y.R. et al. (2007) conducted a randomized trial on 25 chronic (> 12 months) ambulatory stroke subjects to examine the effectiveness of dual-task exercises on gait. The intervention comprises manipulating one or two balls (holding, bouncing and kicking) concurrently during walking. Apart from being safe and feasible, the findings were favorable for all gait variables except temporal asymmetry [107]. Virtual training (interactive simulation of an environment, providing 3-dimensional sensory feedback) and robotic therapy are other upcoming interventions in stroke rehabilitation [108– 111]. The training may be specifically programmed for utilizing coupling effects between all four limbs. Mechanical devices such as body weight-supported elliptical machine, recumbent stepper, and rowing machine and driving simulator may be investigated for improving intelimb neural coupling. Jackson

K. et al. (2010) used elliptical training as an intervention based on interlimb coordination to improve the lower extremity function in three chronic stroke patients [112]. The use of the elliptical machine involving all four limbs was safe and feasible. Although the findings exhibited no effect on the walking speed, the functional mobility, endurance, and balance improved variably [112]. Further trials are needed to confirm the elliptical training effect in stroke. Existing exercises should be redesigned while considering the inphase and antiphase modes of coordination. 1.9. Conclusion There is sufficient evidence for interlimb neural coupling in humans. The role of spinal and distributed bilateral cortical control in association with the corpus callosum is established for the coupling movements. Both the goal-directed upper limb tasks and locomotion are based on neural coupling. The underlying neural mechanism for the coupling has a strong implication for motor therapies. Some of the conventional and contemporary approaches have the basis of interlimb coordination; however, they lack strong evidence for the coupling effect. Despite involvement of the iplesional side, most of the motor therapies focused on the contralateral side, which is either the upper or lower limb. The present evidence strongly suggests the role of interlimb coupling in stroke rehabilitation. There is a need to develop and investigate therapeutic protocol comprising coupling of all four limbs. Disclosure of interest The authors declare that they have no conflicts of interest concerning this article. 2. Version française 2.1. Introduction La coordination inter-membres est le re´sultat du couplage spatio-temporel de mouvements qui font intervenir les quatre membres. La reálisation de taˆches quotidiennes dirigeés vers un but nećessite une excellente coordination bimanuelle des deux membres supe´rieurs [1,2]. La locomotion humaine requiert la coordination moduleé inter-membres des quatre membres [3,4]. La coordination neuronale entre les membres peut eˆtre qualifieé de couplage neuronal. Un couplage neuronal, qui de´pend de la taˆche a` reáliser pour les membres supe´rieurs et infe´rieurs, permet aux bras d’associer leurs mouvements au cours de la marche mais ce couplage s’arreˆte lors de mouvements volontaires des bras et des jambes [5]. Ainsi, la coordination peut aussi eˆtre conside´reé comme une capacite´ a` maintenir une association rećurrente, spećifique a` un contexte et a` une phase, entre diffe´rentes parties et articulations du corps dans des dimensions spatio-temporelles [6]. Les geńe´rateurs de patrons centraux (GPC), un re´seau fonctionnel de neurones spinaux, coordonnent et re´gulent les mouvements rythmiques des bras et des jambes au cours de la


+ Models



locomotion [4,7–9]. Les mećanismes neuronaux sont souvent retrouve´s dans les taˆches rythmiques similaires comme la marche et les exercices de stepping [10]. Le couplage neuronal intervient dans les dimensions spatio-temporelles du mouvement. Les GPC et l’he´misphe`re ce´re´bral dominant re´gulent l’aspect temporel ; tandis que le corps calleux controˆle l’aspect spatial du mouvement [11]. Ainsi, des zones ce´re´brales distribueés sont responsables de la coordination inter-membres spećifique a` une taˆche donneé [12–16]. Une communication neuronale croiseé entre les deux he´misphe`res ce´re´braux leur permet de communiquer pour obtenir un patron de mouvement coordonne´. Le couplage entre les deux coˆte´s du cerveau limite et module les actions spećifiques en fonction du contexte environnemental [17–19]. Une synchronisation inter-he´misphe´rique controˆle les mouvements bimanuels couple´s pour les membres supe´rieurs et infe´rieurs [1,20]. Le mouvement bimanuel coordonne´ est le re´sultat de la suppression de l’interfe´rence entre les deux he´misphe`res. Ce type de couplage entre he´misphe`res joue un roˆle important au cours de l’apprentissage d’une nouvelle taˆche bimanuelle comme jouer du piano [21]. Les membres supe´rieurs interagissent avec les membres infe´rieurs en fonction du contexte pendant la station debout et la marche [12]. Par exemple, l’action d’attraper une balle quand on est en position debout et celle de marcher en portant un sac exigent diffe´rentes interactions entre les membres. Les mouvements rythmiques des membres supe´rieurs augmentent le recrutement neuromusculaire des membres infe´rieurs [22– 24]. Les membres pre´sentent une coordination inter-membres spećifique, prećise et efficace. Cependant, cette coordination est diminueé lors d’une action exećuteé par un membre soit non fonctionnel, soit unique [25]. Dans des conditions comme l’he´mipare´sie suite a` un AVC, les troubles de la coordination inter-membres sont dus au re´seau distribue´ de la synchronisation et de´synchronisation neuronale [12]. Les sujets ayant subi un AVC conservent une interaction e´troite entre le coˆte´ atteint et le coˆte´ moins atteint ; cependant, il y a une diminution des patrons de mouvements intermembres au cours d’un travail bimanuel [5,26]. Le patron de mouvement affecte´ provoque des asyme´tries bimanuelles et des de´ficiences spećifiques a` certaines taˆches. Ces de´ficiences justifient une intervention qui donnera une meilleure rećupe´ration motrice et fonctionnelle que celle obtenue avec la me´thode existante [27]. Meˆme apre`s un AVC, le couplage neuronal inter-membres persiste. Par conse´quent, le couplage et la contribution spinale des mouvements rythmiques peuvent eˆtre utilise´s dans le cadre d’une reé´ducation apre`s AVC [28–31]. La reé´ducation peut inte´grer des mouvements bilate´raux des membres supe´rieurs et infe´rieurs, simultane´ment ou consećutivement, afin de faciliter la coordination inter-membres [22]. Des mouvements bimanuels re´pe´titifs coordonne´s peuvent de´velopper la fonction motrice et favoriser une plasticite´ neuronale spećifique a` l’activite´ [32–35]. L’objectif de cet article de synthe`se est de comprendre la coordination inter-membres et le couplage neuronal ainsi que leurs possibles implications dans le traitement de l’he´mipare´sie apre`s un AVC.

9

2.2. Couplage neuronal et coordination inter-membres La coordination inter-membres, un important aspect du controˆle moteur, est obtenue par couplage spatio-temporel des mouvements des membres [1–4]. Il s’agit d’une interaction entre la cine´matique segmentaire, la dynamique articulaire et l’activite´ musculaire. En d’autres termes, cela concerne les mouvements qui nećessitent une utilisation rythmique, se´quentielle et simultaneé des deux coˆte´s du corps. On peut distinguer deux cate´gories : la coordination bimanuelle et la coordination main–pied. La coordination bimanuelle est une coordination inter-membres, acquise par l’expe´rience, faisant intervenir les deux bras pour tout type de travail a` deux mains. Elle nećessite aussi une coordination intra-membre et intermembres (inte´gration et se´quençage de l’action, respectivement au niveau d’un membre et entre les membres) pour exećuter une taˆche avec succe`s. Par exemple, lancer une grosse balle ou utiliser une fourchette et un couteau simultane´ment pour manger [36,37]. La coordination main–pied est un couplage simultane´ de soit le coˆte´ ipsilate´ral, soit le coˆte´ controlate´ral ou des deux coˆte´s du corps ; par exemple, l’utilisation des mains et des pieds en conduisant une voiture. Par conse´quent, la coordination inter-membres est un re´pertoire of compe´tences allant des activite´s simples de la vie quotidienne a` des taˆches complexes coordonneés. Le couplage neuronal existe malgre´ les contraintes biomećaniques [38]. Le couplage inter-membres existe de´ja` a` la naissance, s’e´tablissant de`s la pe´riode preńatale, et, par la suite, il se transforme de mouvements re´flexes en mouvements dirige´s vers un but et volontaires, au cours du de´veloppement [29]. Un nourrisson pre´sente un couplage neuronal inter-membres sous forme de mouvements en miroir, c’est-a`-dire des mouvements involontaires d’un coˆte´ du corps ; ces mouvements se produisent en copiant les mouvements volontaires exećute´s du coˆte´ oppose´. Ceci pourrait eˆtre duˆ a` un corps calleux immature chez le nourrisson [39,40]. Toutefois, apre`s maturation du corps calleux, un individu est capable de coupler et dećoupler volontairement les mouvements des membres. Les activite´s comme par exemple danser, nager, marcher, enfiler un pantalon en e´tant debout, lancer un objet avec les bras tout en marchant, ou courir en agitant les mains nećessitent une coordination inter-membres moduleé des quatre membres. Toutefois, la coordination peut eˆtre diffe´rente selon les activite´s, a` cause des neuro-mećanismes spećifiques a` certaines conditions [41–44]. Les concepts de couplage neuronal et de coordination intermembres peuvent eˆtre utilise´s pour l’activation musculaire. Dans leur e´tude, Huang H.J. et Ferris D.P. (2009) ont e´tudie´ le couplage des quatre membres lors de l’exećution de mouvements dans diffe´rentes directions. Seize sujets sains (aˆge´s de18 a` 29 ans) ont fait du stepping en position allongeé en suivant diffe´rentes combinaisons de mouvements (actif, passif et effort musculaire maximal d’un membre) des membres supe´rieurs et infe´rieurs a` l’aide d’un monte-marche (stepper) a` position allongeé commande´ par ordinateur (fre´quence : 1,25 me`tre/seconde). L’activite´ de 16 muscles (quatre muscles par membre) e´tait


+ Models


10


enregistreé a` l’aide d’un EMG (20–450 HZ). Ils ont constate´ que les efforts d’un membre supe´rieur actif produisent une activation musculaire des membres infe´rieurs passifs, ce qui n’avait pas e´te´ observe´ pendant les mouvements simultane´s des membres supe´rieurs et infe´rieurs. En outre, l’effort maximal d’un seul membre supe´rieur augmente l’activation musculaire du membre infe´rieur ipsilate´ral [45]. Le couplage est modifie´ par la vitesse du mouvement ; par exemple, un changement de patron et de vitesse du balancement des bras au cours de la course par rapport a` la marche. Kao P.C. et Ferris D.P. (2005) ont explore´ les effets de l’activite´ des membres supe´rieurs sur l’activation neuromusculaire des membres infe´rieurs a` quatre vitesses diffe´rentes (30 a` 120 pas/minute). L’activation musculaire augmentait avec la vitesse de stepping [22]. Des mouvements simultane´s et rythmiques des bras et des jambes ont des effets excitateurs sur les activite´s locomotrices chez les individus sains [22]. Cependant, les mouvements des membres supe´rieurs re´duisent l’excitabilite´ du re´flexe spinal pour les membres infe´rieurs [23]. Au contraire, le dećouplage du mouvement d’un membre exerce des effets inhibiteurs sur l’autre membre. Par exemple, le mouvement unilate´ral d’un membre infe´rieur ne peut pas eˆtre exećute´ avec une synchronisation musculaire similaire a` celle du mouvement bilate´ral [25]. Les mouvements bimanuels des membres supe´rieurs pour les taˆches dirigeés vers un but et les mouvements des membres infe´rieurs au cours de la marche font appel a` diffe´rents modes de coordination. Le mode syme´trique (en phase) se produit quand des groupes musculaires similaires agissent simultane´ment des deux coˆte´s, tandis que le mode paralle`le (en antiphase) survient quand les groupes musculaires agissent alternativement des deux coˆte´s ; par exemple, des flexions et extensions simultaneés (en phase) ou alternatives (antiphase) des deux coudes. Le mode en phase est plus prećis et stable que le mode en antiphase. Une de´viation du mode en phase ou antiphase requiert un travail important pour de´velopper la coordination inter-membres ; par exemple, lors de l’apprentissage de nouvelles activite´s. Les mouvements bimanuels des membres supe´rieurs dirige´s vers un but utilisent geńe´ralement le mode en phase alors que les mouvements des membres infe´rieurs au cours de la marche font appel au mode antiphase [12,46]. 2.3. Structure neuronale responsable du couplage Le corps calleux, une caracte´ristique propre au cerveau des mammife`res, est la structure neuro-anatomique la plus connue pour la communication inter-he´misphe´rique. Cependant, le corps calleux n’est pas la seule structure responsable de la coordination bilate´rale. L’he´misphe`re ipsilate´ral, par lebiais du tractus late´ral et du tractus ventral, joue un roˆle indirect dans les mouvements bimanuels. Le roˆle du corps calleux est vital pour les taˆches qui exigent une coordination renforceé des deux mains [12,47]. Le corps calleux re´gule l’aspect spatial d’un mouvement coordonne´ [11]. Il est constitue´ de fibres structureés irre´gulie`res qui transportent les informations

relatives a` une diffe´rence fonctionnelle entre les zones corticales bilate´rales. Les fibres ont un roˆle essentiel dans la coordination bimanuelle en produisant des stimulations neuronales synchroniseés et un traitement comple´mentaire des informations [47]. En outre, la coordination inter-membres est soumise a` un controˆle neuronal distribue´ plutoˆt qu’a` des zones ce´re´brales spećifiques [12–16]. Les repre´sentations au niveau du cortex moteur partageés a` la fois par les membres supe´rieurs et infe´rieurs re´gulent la coordination [15]. La coordination intermembres de la locomotion est principalement de´pendante de la moelle e´pinie`re, tandis que le mouvement bimanuel des membres supe´rieurs est le re´sultat d’un couplage cortical distribue´ [12]. L’aire motrice supple´mentaire (SMA), une re´gion du cortex moteur primaire, est essentiellement responsable de l’organisation et du controˆle de la coordination inter-membres [14]. Les taˆches bimanuelles de routine entraıˆnent une extension du re´seau dans le cortex sensorimoteur primaire bilate´ral (SM1), l’aire motrice cingulaire, le cortex pre´moteur dorsal et le cortex parie´tal poste´rieur [13,16]. Les structures supraspinales telles que la SMA, le cervelet et la re´gion me´sence´phalique locomotrice jouent un roˆle important dans le couplage entre les GPC du bras droit et du bras gauche [4]. Des e´tudes par EEG ont de´montre´ une activation spećifique dans la SMA au cours de mouvements bimanuels. Par conse´quent, la coordination intermembres peut eˆtre perturbeé par les le´sions dans l’aire SMA. Bien que la synchronisation inter-he´misphe´rique ne varie pas avec les taˆches unimanuelles et bimanuelles, elle est lieé a` la complexite´ des mouvements [11]. Dans le cerveau sans le´sions, on peut observer l’activation de multiples re´gions motrices en re´ponse a` des mouvements unimanuels et bimanuels. Par conse´quent, la communication inter-he´misphe´rique est de la plus grande importance pour la coordination des nombreuses re´gions ce´re´brales nećessaire a` une bonne fonction motrice [48]. De plus, la connectivite´ inter-he´misphe´rique est favorable au de´veloppement de la late´ralisation du cerveau dans l’espe`ce humaine, ce qui la distingue des espe`ces animales [47]. 2.4. Neurophysiologie du couplage Le mouvement bimanuel coordonne´ est le re´sultat de la suppression d’interfe´rences et du couplage neuronal intense des deux he´misphe`res [21]. L’interaction neuronale croiseé entre les deux he´misphe`res permet d’ame´liorer la communication inter-he´misphe´rique. Le re´seau neuronal d’un he´misphe`re est couple´ au re´seau de l’autre he´misphe`re en transmettant des informations relatives a` l’environnement. Le couplage entre les he´misphe`res limite et module les actions d’un individu dans diffe´rents contextes, avec pour re´sultat un mouvement complexe. Les GPC sont aussi une source importante de couplage, et ils jouent un roˆle important dans les mouvements rythmiques bilate´raux. Ces geńe´rateurs sont des re´seaux fonctionnels de cellules nerveuses qui se trouvent dans la moelle e´pinie`re et qui produisent des mouvements rythmiques spećifiques, spontane´s


+ Models



et involontaires. De tels mouvements servent a` la marche et a` la locomotion [8–10]. De plus, il existe un couplage des circuits inter neuronaux au niveau cervico-thoracique controˆlant les mouvements des bras et des jambes pendant la locomotion humaine [3,49]. Le patron de coordination bras-jambe pendant la marche, la marche quadrupe`de, la nage et la dance chez l’eˆtre humain est duˆ aux GPC qui sont couple´s se´pare´ment pour les membres supe´rieurs et infe´rieurs [50]. Les GPCcontribuent e´galement a` controˆler les mouvements rythmiques des bras. Cependant, le couplage des jambes par le biais des GPC est plus fort que celui qui relie les bras. Le couplage plus fort des deux membres supe´rieurs indique l’usage habituel avec un patron rećiproque. L’usage du membre supe´rieur dans les activite´s de la vie quotidienne se fait souvent de manie`re bilate´rale ; cependant, les mouvements requis dans la plupart des taˆches sont asyme´triques et non rećiproques [4]. Le controˆle neuronal du mouvement rythmique des bras et des jambes est similaire dans les activite´s fre´quentes. La perte de communication inter-he´misphe´rique peut perturber des patrons de mouvement complexes ; cependant, les GPC peuvent eˆtre intacts et produire un mouvement rythmique couple´. Ces geńe´rateurs associe´s avec l’he´misphe`re dominant controˆlent habituellement l’aspect temporel d’un mouvement coordonne´ [11]. Les eˆtres humains reálisent un nombre infini de taˆches comportant diverses permutations et associations de patrons de mouvements entre les quatre membres. Bien que les contraintes neuronales n’autorisent pas ces associations, l’apprentissage de compe´tences par la pratique pendant des jours voire des anneés peut permettre de de´passer ces contraintes. La capacite´ neuronale a` de´passer les contraintes de´pend de divers facteurs comme le contexte, la cognition et la signification d’une activite´. Le couplage entre les he´misphe`res joue un roˆle important au cours de l’apprentissage d’une nouvelle activite´ bimanuelle. Par exemple, la coordination inter-membres pour exećuter des mouvements bimanuels prećis avec les doigts lors de l’utilisation d’un clavier nećessite un couplage neuronal intense [12,21]. 2.5. Activite´s bimanuelles des membres supe´rieurs Les bras sont fortement connecte´s, formant comme une unite´ coordonneé, au niveau du cerveau, au cours de l’exećution d’un mouvement bilate´ral simultane´. L’activation mode´reé d’un seul bras ou d’une main produit un de´bordement de contraction des muscles moteurs de l’autre coˆte´ [36]. Les termes « bimanuel » et « bilate´ral » ont e´te´ utilise´s de manie`re interchangeable dans la litte´rature [51,52]. Les taˆches bilate´rales consistent en l’exećution de´pendante des deux mains ensemble, soit syme´trique ou asyme´trique ; par exemple, lancer ou attraper une grosse balle (syme´trique), ouvrir un bocal (asyme´trique). Une activite´ bimanuelle est un mouvement inde´pendant de chaque membre ou main simultane´ment ; par exemple, se servir d’une fourchette et d’un couteau en meˆme temps pour manger, saisir deux objets diffe´rents avec les deux mains inde´pendamment [36,37]. La coordination bimanuelle au cours des activite´s dirigeés vers un but nećessite la re´gulation spatio-temporelle du patron de mouvement du membre supe´rieur. Cette re´gulation survient

11

malgre´ des contraintes neuronales entre les deux he´misphe`res. Le retour d’informations visuelles permet d’ame´liorer le controˆle dans les activite´s fonctionnelles bimanuelles. L’absence de retour visuel augmente de façon importante le temps de reáction des bras. Cependant, le retour visuel ne joue aucun roˆle dans la direction du mouvement au cours des activite´s bimanuelles [18]. Un he´misphe`re inhibe l’autre he´misphe`re pendant l’exećution simultaneé de deux mouvements diffe´rents des bras. Cependant, l’inhibition inter-he´misphe´rique se transforme en de´sinhibition avec la pratique de taˆches bimanuelles ; par exemple, frapper sur un tambour des deux mains. Le mouvement bilate´ral simultane´ de´veloppe la de´sinhibition inter-he´misphe´rique, permettant la reórganisation par le partage des ordres de mouvement normaux venant de l’he´misphe`re non endommage´. Cette de´sinhibition encourage le recrutement de neurones non endommage´s pour former de nouveaux re´seaux neuronaux en rapport avec l’activite´ [53]. Les interactions tant neuronales que biomećaniques entre les membres et au niveau des membres permettent l’exećution de mouvements bimanuels [54]. De plus, les changements d’excitabilite´ des voies motrices pendant une activation bilate´rale favorisent des mouvements syme´triques stables [55]. Il est plus facile d’exećuter une taˆche apre`s un entraıˆnement adapte´. Les mouvements acquis par l’expe´rience exercent moins de demande sur les syste`mes corticaux et sous-corticaux. Haslinger B. et al. (2004) ont compare´ les re´sultats obtenus par IRMf de mouvements bimanuels chez des pianistes professionnels par rapport a` ceux de sujets te´moins. Les sujets te´moins ont de´montre´ une plus forte activation au niveau du cortex cingulaire ante´rieur, du cortex pre´moteur dorsal, des deux he´misphe`res ce´re´belleux et des noyaux gris centraux droits par rapport aux pianistes. Ce re´sultat confirme clairement le besoin de de´velopper des protocoles de reé´ducation qui mettent l’accent sur la pratique de taˆches bimanuelles [56]. En outre, a` cause de la late´ralisation du cerveau, il existe des restrictions de couplage inter-membres pendant les activite´s bimanuelles. Malgre´ la pre´sence de muscles homologues de chaque coˆte´ du corps, il est difficile de reáliser des mouvements bimanuels syme´triques en miroir a` cause de diffe´rents controˆles articulaires entre les bras. Dounskaia N. et al. (2010) ont reálise´ une e´tude visant a` e´valuer la diffe´rence entre le bras dominant et le non-dominant dans les mouvements bimanuels sur 13 sujets droitiers en bonne sante´ (cinq hommes et huit femmes, moyenne d’aˆge : 22,1 3,2 ans). Deux expe´riences ont e´te´ reáliseés : dans l’expe´rience 1, il fallait dessiner un cercle en bimanuel, de manie`re syme´trique ou asyme´trique a` une fre´quence allant de mode´reé a` rapide ; dans l’expe´rience 2, il fallait dessiner en bimanuel des ovales avec quatre orientations diffe´rentes. Les diffe´rentes trajectoires de mouvement des membres (asyme´trie bimanuelle) e´taient noteés avec une augmentation de la vitesse d’exećution [57]. Les deux he´misphe`res contribuent diffe´remment au membre supe´rieur proximal et distal. Les mouvements proximaux ont plus de repre´sentations bi-he´misphe´riques par rapport aux mouvements distaux. Les repre´sentations se manifestent par diffe´rents mećanismes neuronaux pour les


+ Models


12


mouvements du bras proximal et des doigts en bimanuel [11,58]. 2.6. Locomotion La locomotion chez les verte´bre´s et les inverte´bre´s est l’exemple le plus visible de coordination inter-membres. Toutes les formes de locomotion telles que marcher, courir, monter des escaliers et nager fait appel a` la coordination inter-membres et au couplage neuronal [42]. Le patron de coordination s’adapte aux besoins de l’activite´ [59]. La locomotion humaine a e´volue´ a` partir des animaux quadrupe`des. L’action de ramper/avancer sur les genoux et les mains, une e´tape importante du de´veloppement humain normal, est similaire a` celle des animaux. Les caracte´ristiques analogues de l’action d’avancer en position quadrupe`de (sur les genoux et les mains) sugge`rent l’existence d’un mećanisme neuronal sous-jacent commun chez l’humain et les animaux [40,60]. Chez l’humain, au cours du processus de de´veloppement, la locomotion quadrupe`de progresse vers la marche bipe´dique. La locomotion humaine bipe´dique laisse les membres supe´rieurs (l’e´quivalent des pattes avant des animaux) libres d’exećuter tout un e´ventail de taˆches complexes dirigeés vers un but, ce qui distingue les humains des animaux. Pour une de´marche suˆre et stable, le couplage inter-membres entre les membres supe´rieurs et infe´rieurs est essentiel. Le couplage joue aussi un roˆle au cours de la locomotion quand la vision est mauvaise avec la participation du membre supe´rieur permettant d’anticiper le mouvement [49,61]. Au cours de la marche, le balancement du bras en avant se produit avec le passage en arrie`re de la jambe controlate´rale. Les meˆmes muscles du membre supe´rieur se contractent quand on empeˆche le balancement du bras [45]. L’activation musculaire du bras peut eˆtre conside´reé comme une fonction re´siduelle de la locomotion quadrupe`de [62]. Le mećanisme neuronal et le patron de coordination sont communs a` tous les types de locomotion [10]. De plus, la coordination a` la fois intra-membre et inter-membres fonctionne pendant la marche, et elle peut s’adapter en re´ponse a` un entraıˆnement de courte dureé. Reisman S.D. et al. (2005) ont mene´ une e´tude sur 21 sujets sains (moyenne d’aˆge : 30,4 8,6 ans) dans le but d’analyser l’adaptation du patron intra- et inter-membres pendant une seánce de 10 minutes de marche sur un tapis roulant a` double courroie re´gle´ a` diffe´rentes vitesses. Au de´but, tous les participants pre´sentaient une asyme´trie de la longueur des pas et des transitions d’une jambe sur l’autre, ce qui s’est ame´liore´ plus tard. Cependant, ils ont remarque´ une post-adaptation avec asyme´trie inverseé lors de la marche sur le tapis a` une courroie. L’adaptation inter-membres e´tait graduelle, alors que l’adaptation intra-membre e´tait rapide sans aucun effet post-entraıˆnement [59]. 2.7. Proble`mes spećifiques a` l’he´mipare´sie apre`s un AVC 2.7.1. De´te´rioration du couplage neuronal inter-membres Le couplage neuronal existe chez le patient au dećours d’un AVC comme chez le sujet sain. Bien que le couplage

inter-membres entre les quatre membres s’interrompe avec l’AVC, les cliniciens soulignent habituellement la pre´sence d’un couplage (ou d’une synergie) intra-membres anormal [63,64]. Le couplage inter-membres permet le transfert de l’effet de mouvement d’un coˆte´ vers l’autre coˆte´ du corps. Par exemple, l’activation musculaire du bras pare´tique se normalise par l’activite´ du coˆte´ non pare´tique [5]. Apre`s un AVC, la coordination inter-membres est influenceé par l’exećution de taˆches. Il existe un couplage spatio-temporel du mouvement de taˆche bilate´rale en ralentissant les mouvements du membre supe´rieur non pare´tique pour s’accorder aux mouvements du membre supe´rieur pare´tique [65]. De plus, l’asyme´trie en matie`re de production de force bimanuelle est aussi e´vidente. Par exemple, la production de force est re´duite dans les mouvements d’extension des doigts du coˆte´ pare´tique par rapport a` la main non pare´tique et le re´sultat est presque a` l’oppose´ pour le mouvement de pre´hension [27]. Le couplage neuronal inter-membres entre les quatre membres apparaıˆt sous la forme d’un comportement moteur inhabituel. Kloter E. et al. (2011) ont e´tudie´ les interactions sensorimotrices entre les coˆte´s pare´tique et non pare´tique chez 17 patients victimes d’un AVC. Les sujets marchaient sur un tapis roulant a` double courroie avec stimulation du nerf sciatique poplite´ inte´rieur. Les re´sultats ont mis en e´vidence une activation plus forte des muscles proximaux bilate´raux du membre supe´rieur du coˆte´ pare´tique en re´ponse a` la stimulation du nerf sciatique poplite´ inte´rieur par comparaison a` la stimulation du coˆte´ non pare´tique. Ces re´sultats expliquent les proble`mes d’asyme´trie et de de´se´quilibre lors de la marche et du franchissement d’obstacles chez les patients apre`s un AVC [66]. Dans l’he´mipare´sie post-AVC, le dećouplage neuronal entre les membres infe´rieurs perturbe la fonction du membre infe´rieur pare´tique. Kautz S.A. et Patten (2005) ont analyse´ le patron de mouvement du membre infe´rieur pare´tique en re´ponse a` des taˆches bilate´rales et unilate´rales des membres infe´rieurs chez 21 patients souffrant d’AVC chronique et 11 sujets te´moins du meˆme aˆge. Une machine a` pagayer e´tait utiliseé, permettant l’exećution de taˆches bilate´rales des membres supe´rieurs et infe´rieurs. L’expe´rience comprenait une e´valuation de la capacite´ du sujet a` exećuter trois taˆches diffe´rentes avec le membre infe´rieur pare´tique. Le coˆte´ non pare´tique e´tait soit au repos, soit soutenu ou alors il exećutait la meˆme taˆche. Les re´sultats montrent une incoordination de la jambe atteinte chez les patients AVC au cours des taˆches bilate´rales. Par rapport aux sujets te´moins, l’inhibition intermembres e´tait perturbeé pour les sujets he´mipare´tiques [67]. Kautz S.A. et al. (2006) ont reálise´ une autre e´tude dans le but d’examiner l’influence du couplage inter-membres sur la fonction de la jambe pare´tique chez 21 sujets he´mipare´tiques suite a` un AVC et 11 sujets te´moins. Une me´thodologie expe´rimentale a e´value´ les capacite´s des sujets he´mipare´tiques lors de trois exercices diffe´rents avec la jambe pare´tique (similaires a` ceux de l’e´tude preće´dente), en laissant la jambe moins affecteé en position de repos ou exećutant le meˆme exercice. Un appareil mećanique spećialise´ de pe´dalage


+ Models



a e´te´ utilise´. Au cours des deux types de test, unilate´ral et bilate´ral, l’e´quipement e´tait programme´ pour acce´le´rer la force de la jambe pare´tique. L’e´tude a re´ve´le´ qu’un fort couplage inter-membres au niveau des muscles bifonctionnels diminuait la coordination bilate´rale rythmique du membre affaibli [68]. De plus, les sujets post-AVC ont des difficulte´s a` exećuter une autre taˆche motrice simultane´ment a` l’ambulation bien que ce soit une exigence habituelle de la marche fonctionnelle. Yang Y.R. et al. (2007) ont e´tudie´ le handicap dans un groupe forme´ de sujets ayant surveću a` un AVC et capables de marcher dans la communaute´ comple`tement ou de manie`re limiteé sous trois conditions (marche simple, marche en boutonnant un veˆtement et marche en portant un plateau avec des verres). Les re´sultats de´montrent une diminution significative des parame`tres de la marche lors de l’exećution d’une autre taˆche chez les sujets victimes d’un AVC par rapport aux sujets te´moin [69]. Sinon, il existe un couplage neuronal anormal qui se manifeste chez les sujets post-AVC lors des activite´s dirigeés vers un but. Kline et al. (2007) ont examine´ l’effet du couplage inter-membres sur la main pare´tique de dix sujets he´mipare´tiques souffrant d’AVC chronique au cours de la marche. Le recrutement neuronal supple´mentaire pour le membre infe´rieur affaibli entraıˆnait une flexion accrue du membre supe´rieur touche´. Les re´sultats montrent une augmentation significative de l’activite´ des flećhisseurs des doigts de la main pare´tique ( p < 0,001) et du coude ( p < 0,005) pendant la marche, par rapport a` d’autres postures comme debout, assis ou couche´ allonge´. De plus, une activite´ plus e´leveé des flećhisseurs des doigts a e´te´ observeé pendant des mouvements volontaires d’extension du genou et inversement [63]. Bien que l’accident vasculaire ce´re´bral soit une le´sion du cerveau, des changements fonctionnels ont e´te´ mis en e´vidence au niveau du circuit neuronal spinal. Ces changements peuvent se rajouter aux de´ficiences lieés au couplage neuronal intermembres. Hubli et al. (2012) ont examine´ les EMG des muscles des jambes, les re´flexes me´dullaires et le comportement de locomotion chez 30 sujets post-AVC (> 12 mois). Leurs re´sultats mettent en e´vidence un re´flexe spinal marque´ dans la jambe pare´tique en corre´lation avec la faiblesse musculaire (r = 0,71) et la capacite´ a` marcher (r = 0,49). Cependant, sur l’EMG, aucun e´puisement des muscles du membre infe´rieur n’a e´te´ observe´ apre`s une marche assisteé prolongeé [70]. De plus, la coordination inter-membres pendant la marche peut eˆtre influenceé par l’activite´ musculaire. La coordination s’est ame´lioreé du coˆte´ pare´tique, tandis qu’elle s’est normaliseé du coˆte´ non pare´tique quand la suractivite´ de certains muscles a e´te´ diminueé par des injections de toxine botulique [71,72]. La coordination inter-membres des membres infe´rieurs est e´galement diminueé pour les activite´s telles que courir, sauter, grimper et conduire une voiture. En 2010, Tseng S.C. et al. ont compare´ la coordination inter-membres des jambes chez des sujets post-AVC a` celle de sujets te´moin du meˆme aˆge. Les anomalies cine´matiques avec de´gradation importante du mouvement pendant une taˆche en antiphase e´taient enregistreés pour comparer a` une taˆche en phase. Les de´ficits moteurs

13

pendant l’exećution de mouvements cycliques volontaires bilate´raux de la cheville en phase et en antiphase ont e´te´ e´tudie´s sur huit sujets souffrant d’un AVC chronique (50 % hommes, aˆge moyen 60,4 11,1 ans) et dix sujets sains du meˆme aˆge (40 % hommes, aˆge moyen 60,2 8,9 ans). Les variables cine´matiques ainsi que l’activite´ musculaire du dorsi-flećhisseur et du flećhisseur plantaire de la cheville ont e´te´ e´valueés. Les re´sultats de´montrent d’importantes de´ficiences au cours des taˆches en antiphase pour les deux parame`tres mesure´s chez les sujets post-AVC par rapport aux sujets te´moins. Le patron anormal en antiphase entraıˆne diverses de´ficiences fonctionnelles comme par exemple une de´marche instable [73]. Le patron de coordination inter-membres de la marche est diffe´rent de celui des personnes normales. Stephenson J.L. et al. (2009) ont examine´ les diffe´rences de patron entre un groupe de dix sujets avec AVC chronique (a` 56 31 semaines post-AVC) et un groupe de dix sujets sains. Tous les sujets e´taient e´value´s pendant la marche sous trois conditions (aucun mouvement des bras, des mouvements de bras soutenus et des mouvements de bras non soutenus). Bien qu’il n’y ait aucune diffe´rence significative entre les deux groupes en ce qui concerne les mesures de patrons de coordination, les sujets ayant eu un AVC pouvaient marcher a` une vitesse plus rapide quand les bras e´taient soutenus par rapport a` sans soutien des bras. Comme cette e´tude portait sur des patients AVC ayant rećupe´re´ un bon fonctionnement, la reé´ducation a` la marche apre`s AVC devrait inte´grer le mouvement avec soutien des bras comme me´thode d’intervention [74]. L’entraıˆnement des membres infe´rieurs influence aussi les membres supe´rieurs. Selionov V.A. et al. (2012) ont e´tudie´ le couplage inter-membres des membres supe´rieurs et infe´rieurs pendant l’exećution de taˆches motrices chez 16 sujets victimes d’un AVC. Des mouvements simultane´s de pe´dalage des membres infe´rieurs et supe´rieurs ont entraıˆne´ une diminution bilate´rale de l’activite´ musculaire de l’e´paule inde´pendamment du niveau de pare´sie. De plus, la mise en charge du membre supe´rieur non pare´tique augmentait l’activite´ du flećhisseur de l’e´paule du membre supe´rieur atteint chez les sujets le´ge`rement pare´tiques uniquement [75].

2.7.2. Roˆle du coˆte´ moins atteint Sur le plan neuro-anatomique, un he´misphe`re ce´re´bral est charge´ de la fonction motrice du coˆte´ controlate´ral du corps ; cependant, certaines fibres ont un roˆle cle´ dans les mouvements ipsilate´raux [76]. Chez les patients post-AVC, la de´ficience motrice peut aussi survenir sur le coˆte´ ipsile´sionnel du corps mais elle n’est pas aussi se´ve`re que celle du coˆte´ contrale´sionnel [77,78]. L’expression « coˆte´ moins atteint » est maintenant pre´fe´reé a` « coˆte´ sain » [79]. Bien qu’il existe une interaction e´troite entre le coˆte´ atteint et le coˆte´ moins atteint, les de´ficiences motrices bimanuelles existent sous la forme d’une asyme´trie et d’une coordination re´duite [5,80]. La reé´ducation post-AVC met toujours l’accent sur le coˆte´ du corps controlate´ral le plus se´ve`rement touche´. La faiblesse du coˆte´ ipsilate´ral entraıˆne une incoordination entre les membres et influence les performances fonctionnelles. Les observations


+ Models


14


montrant la faiblesse musculaire justifient de faire intervenir les quatre membres en reé´ducation motrice apre`s un AVC. 2.7.3. Coordination bimanuelle Comme la coordination bimanuelle fait intervenir de multiples re´gions ce´re´brales qui sont connecteés entre elles par le corps calleux, les patients victimes d’un AVC pre´sentent un de´ficit dans la reálisation de taˆches bimanuelles. Un entraıˆnement bilate´ral associe´ a` une mise en charge sur le bras moins atteint ame´liore les capacite´s motrices du bras atteint. Des mouvements bilate´raux simultane´s des bras activent une interaction inter-he´misphe´rique e´quilibreé, induisant ainsi le couplage [35,48]. Les patients post-AVC pre´sentent des e´volutions neuroplastiques favorables et une rećupe´ration motrice associeé en re´ponse a` un travail bilate´ral inde´pendamment pour les membres infe´rieurs et supe´rieurs [81–85]. Au cours d’un essai mene´ par Whitall J. et al. (2011), un entraıˆnement bilate´ral ne s’est pas re´ve´le´ supe´rieur a` une prise en charge standard ; cependant, l’entraıˆnement a de´montre´ une adaptation ce´re´brale sous la forme d’une activation accrue de façon significative au niveau du gyrus prećentral, du gyrus cingulaire ante´rieur et du gyrus post-central du coˆte´ ipsile´sionnel, ainsi que de l’aire motrice supple´mentaire et du gyrus frontal supe´rieur du coˆte´ contrale´sionnel ( p < 0,05). En plus de stimuler une interaction inter-membres e´quilibreé et la rećupe´ration de la fonction motrice, un transfert positif intramembre est observe´ (entre l’articulation proximale et distale) au cours du mouvement bilate´ral couple´ [86]. 2.7.4. Entraıˆnement sur tapis roulant avec compensation du poids corporel Contrairement a` l’entraıˆnement bimanuel, l’entraıˆnement sur tapis roulant avec compensation du poids corporel (body weight-supported treadmill training [BWSTT]) est une approche en de´veloppement qui utilise un concept de couplage des membres infe´rieurs apre`s un AVC. Fonde´ sur des circuits GPC, l’entraıˆnement a d’abord e´te´ de´veloppe´ pour les blesse´s me´dullaires [87]. Le BWSTT permet un travail re´pe´titif de la marche sans de´viations anormales du membre infe´rieur he´mipare´tique et du tronc [88]. L’entraıˆnement induit une reórganisation au niveau spinal (activation des GPC) et supraspinal (activation des cortex sensorimoteurs primaires bilate´raux, des aires motrices cingulaires et des noyaux caude´s des deux coˆte´s et du thalamus de he´misphe`re atteint), il re´duit les asyme´tries des parame`tres de la marche et permet d’en augmenter la vitesse [89–92]. Bien que la plupart des e´tudes aient e´te´ reáliseés en utilisant un tapis roulant a` une seule bande, Reisman et al. (2007) ont e´tudie´ l’adaptation inter-membres en re´ponse a` la marche sur double courroie. Une seánce d’adaptation de 15 minutes pouvait temporairement induire une syme´trie de la marche chez le patient post-AVC atteint d’une asyme´trie spatio-temporelle initiale de la marche. L’entraıˆnement a` long terme sur tapis roulant a` double courroie (3 jours/semaine pendant quatre semaines) a produit des effets positifs durables (un mois apre`s l’entraıˆnement) tels qu’une syme´trie et une vitesse de marche ame´lioreés. La geńe´ralisation de l’adaptation obtenue a e´te´ observeé avec

la marche sur le sol dans la vie quotidienne. Les re´sultats d’autres e´tudes sugge`rent e´galement l’utilisation du tapis a` deux courroies pour stimuler le couplage entre les membres infe´rieurs en cas d’he´mipare´sie et ame´liorer le patron de marche asyme´trique [93–96]. 2.8. Conse´quences cliniques pour la reé´ducation apre`s un AVC La reé´ducation motrice dans le cadre d’une he´mipare´sie due a` un AVC est toujours un challenge. Diverses approches conventionnelles et contemporaines de reé´ducation ont e´te´ mises au point et e´tudieés avec pour objectif le re´tablissement des capacite´s motrices et fonctionnelles. Bien que les approches conventionnelles comme les me´thodes de Brunnstrom, de Bobath, de Rood et la facilitation neuromusculaire proprioceptive (FNP) comportent des e´le´ments de coordination intermembres, il leur manque un fondement theórique solide sur les principes du couplage [97–101]. La reé´ducation motrice classique comporte un me´lange ećlectique de ces approches, ce qui est duˆ au manque de donneés probantes sur leur efficacite´ [97–99,102,103]. Par contraste avec les me´thodes conventionnelles, la me´thode la plus e´vidente pour les membres supe´rieurs, c’est-a`-dire la the´rapie par contrainte induite (TCI), n’utilise pas le concept de couplage inter-membres [104–106]. Les mouvements de couplage peuvent eˆtre utilise´s pour comple´ter les protocoles e´vidents. Malgre´ une diminution de sa vitesse et sa dureé, le mouvement du coˆte´ atteint deviendrait plus fluide s’il e´tait combine´ a` celui du coˆte´ moins atteint [29]. La compre´hension du couplage neuronal intermembres posse`de un fort potentiel dans la reé´ducation apre`s un AVC. Il serait souhaitable de mieux comprendre les me´thodes existantes et de de´velopper de nouvelles formes d’intervention permettant d’exploiter le concept de couplage. La Fig. 1 est un mode`le propose´ pour repre´senter les relations de niveau neuronal entre les diffe´rents membres. ` partir des approches conventionnelles, les patrons moteurs A ontogeńe´tiques de Rood (position quadrupe`de, action de ramper), les patrons en diagonale des membres supe´rieurs et infe´rieurs en FNP ainsi que l’action bilate´rale de ramer avec les membres supe´rieurs de la me´thode Brunnstrom sont quelques techniques qui peuvent eˆtre utiliseés et e´valueés pour leur effet de couplage. Les me´thodes contemporaines comme le travail bimanuel (membres supe´rieurs) et la me´thode BWSTT (membres infe´rieurs) comportent quelques e´le´ments de l’effet de couplage. Le travail bimanuel des membres supe´rieurs peut eˆtre inte´gre´ avec des taˆches dirigeés vers un but faisant intervenir les membres infe´rieurs e´galement ; par exemple, atteindre et saisir un objet de manie`re bilate´rale tout en se levant d’une chaise. La me´thode BWSTT devrait eˆtre reé´valueé avec tapis roulant a` double courroie et un appareil permettant de balancer les bras. Plutoˆt que de travailler uniquement la marche, il faudrait inte´grer la marche fonctionnelle comme par exemple en portant des objets et en lisant le journal. Les mouvements actifs des membres supe´rieurs peuvent augmenter l’activation neuromusculaire des membres infe´rieurs [34]. Ceci peut


+ Models



15

Fig. 2. Repre´sentation d’une he´mipare´sie du coˆte´ droit due a` une le´sion ce´re´brale gauche. La liaison neuronale entre l’he´misphe`re gauche et l’he´misphe`re droit parle corps calleux ainsi que les fibres ipsilate´rales et controlate´rales sont repre´senteés. Les fle`ches rouges indiquent les relations entre les quatre membres (a0 : entre le membre supe´rieur droit pare´tique et le membre supe´rieur gauche moins atteint ; b0 : entre le membre supe´rieur droit pare´tique et le membre infe´rieur droit pare´tique ; c0 : entre le membre infe´rieur droit pare´tique et le membre infe´rieur gauche moins atteint et d0 : entre le membre supe´rieur gauche moins atteint et le membre infe´rieur gauche moins atteint). D : coˆte´ droit du corps ; G : coˆte´ gauche du corps.


+ Models


16


permettre de reórganiser les GPC et moduler le controˆle supraspinal, menant a` une locomotion normale [50]. Yang Y.R. et al. (2007) ont reálise´ un essai randomise´ sur 25 patients atteints d’AVC chronique (> 12 mois) et ambulants pour examiner l’efficacite´ des exercices doubletaˆ che sur la façon de marcher. L’intervention comportait la manipulation de une ou deux balles (tenir, faire rebondir et frapper du pied) simultane´ ment a` la marche. En plus, du fait que ces activite´s e´taient relativement faciles et sans danger pour les patients, les re´sultats obtenus e´taient favorables pour toutes les variables de la marche excepte´ l’asyme´trie temporelle [107]. L’entraıˆnement virtuel (simulation interactive d’un environnement, avec re´troaction sensorielle en trois dimensions) et la the´rapie robotique font partie des futures formes d’intervention dans la reé´ducation apre`s AVC [108–111]. Le travail peut eˆtre programme´ de manie`re spećifique dans le but d’utiliser des effets de couplage entre les quatre membres. Des dispositifs mećaniques comme une machine elliptique soutenant le poids du corps, le stepper en position allongeé, la machine a` ramer et le simulateur de conduite peuvent eˆtre e´tudie´s pour ame´liorer le couplage neural inter-membres. Jackson K. et al. (2010) ont utilise´ un entraıˆnement de type elliptique comme intervention fondeé sur la coordination inter-membres pour ame´liorer la fonction des membres infe´rieurs sur trois patients atteints d’AVC chronique [112]. L’utilisation de la machine elliptique faisait intervenir les quatre membres en toute sećurite´ et facilement. Bien qu’aucun effet sur la vitesse de marche n’ait e´te´ mis en e´vidence, les re´sultats montrent que la mobilite´ fonctionnelle, l’endurance et l’e´quilibre se sont ame´liore´s a` diffe´rents degre´s [112]. La reálisation d’autres essais sera nećessaire pour confirmer l’efficacite´ de l’entraıˆnement elliptique apre`s un AVC. Les exercices actuels devraient eˆtre repense´s en tenant compte des modes de coordination en phase et en antiphase. 2.9. Conclusion Il existe suffisamment de donneés probantes sur le couplage neuronal inter-membres chez l’humain. Le roˆle du controˆle spinal et cortical bilate´ral distribue´ associe´ au corps calleux est bien e´tabli pour les mouvements de couplage. Les taˆches dirigeés vers un but des membres supe´rieurs ainsi que la locomotion sont fondeés sur le couplage neuronal. Le mećanisme neuronal sous-jacent du couplage a un potentiel important dans les the´rapies motrices. Certaines approches conventionnelles et contemporaines utilisent les bases de la coordination inter-membres ; cependant, elles manquent de donneés probantes sur l’effet de couplage. Malgre´ le roˆle certain du coˆte´ ipsile´sionnel, la plupart des the´rapies motrices se focalisent sur le coˆte´ controlate´ral, faisant travailler soit le membre supe´rieur, soit le membre infe´rieur. Les donneés pre´senteés ici sugge`rent fortement l’utilite´ du couplage intermembres dans la reé´ducation apre`s un AVC. Il est important de de´velopper et d’e´valuer un protocole the´rapeutique prenant en compte le couplage des quatre membres.

Dećlaration d’inte´reˆts Les auteurs n’ont pas transmis de dećlaration de conflits d’inte´reˆts. References [1] Serrien DJ, Brown P. The functional role of interhemispheric synchronization in the control of bimanual timing tasks. Exp Brain Res 2002;147:268–72. [2] Rose DK, Winstein CJ. Temporal coupling is more robust than spatial coupling: an investigation of interlimb coordination after stroke. J Mot Behav 2013;45:313–24. [3] Dietz V, Michel J. Human bipeds use quadrupedal coordination during locomotion. Ann N Y Acad Sci 2009;1164:97–103. [4] Zehr EP, Duysens J. Regulation of arm and leg movement during human locomotion. Neuroscientist 2004;10:347–61. [5] Dietz V. Quadrupedal coordination of bipedal gait: implications for movement disorders. J Neurol 2011;258:1406–12. [6] Krasovsky T, Levin MF. Review: toward a better understanding of coordination in healthy and poststroke gait. Neurorehabil Neural Repair 2010;24:213–24. [7] Dietz V. Spinal cord pattern generators for locomotion. Clin Neurophysiol 2003;114:1379–89. [8] Drew T, Kalaska J, Krouchev N. Muscle synergies during locomotion in the cat: a model for motor cortex control. J Physiol 2008;586:1239–45. [9] Guertin PA. The mammalian central pattern generator for locomotion. Brain Res Rev 2009;62:45–56. [10] Zehr EP, Balter JE, Ferris DP, Hundza SR, Loadman PM, Stoloff RH. Neural regulation of rhythmic arm and leg movement is conserved across human locomotor tasks. J Physiol 2007;582:209–27. [11] Donchin O, de Oliveira SC, Vaadia E. Who tells one hand what the other is doing: the neurophysiology of bimanual movements. Neuron 1999;23:15–8. [12] Swinnen SP. Intermanual coordination: from behavioural principles to neural-network interactions. Nat Rev Neurosci 2002;3:348–59. [13] Carson RG. Neural pathways mediating bilateral interactions between the upper limbs. Brain Res Brain Res Rev 2005;49:641–62. [14] Debaere F, Swinnen SP, Beatse E, Sunaert S, Van Hecke P, Duysens J. Brain areas involved in interlimb coordination: a distributed network. Neuroimage 2001;14:947–58. [15] Ehrsson HH, Naito E, Geyer S, et al. Simultaneous movements of upper and lower limbs are coordinated by motor representations that are shared by both limbs: a PET study. Eur J Neurosci 2000;12:3385–98. [16] Gerloff C, Andres FG. Bimanual coordination and interhemispheric interaction. Acta Psychol (Amst) 2002;110:161–86. [17] Hasson U, Ghazanfar AA, Galantucci B, Garrod S, Keysers C. Brain-tobrain coupling: a mechanism for creating and sharing a social world. Trends Cogn Sci 2012;16:114–21. [18] Cardoso de Oliveira S, Barthelemy S. Visual feedback reduces bimanual coupling of movement amplitudes, but not of directions. Exp Brain Res 2005;162:78–88. [19] Bergert S, Windmann S, Gunturkun O. Is interhemispheric communication disturbed when the two hemispheres perform on separate tasks? Neuropsychologia 2006;44:1457–67. [20] Baldissera FG, Cavallari P, Esposti R. Synchrony of hand-foot coupled movements: is it attained by mutual feedback entrainment or by independent linkage of each limb to a common rhythm generator? BMC Neurosci 2006;7:70. [21] Swinnen SP, Wenderoth N. Two hands, one brain: cognitive neuroscience of bimanual skill. Trends Cogn Sci 2004;8:18–25. [22] Ferris DP, Huang HJ, Kao PC. Moving the arms to activate the legs. Exerc Sport Sci Rev 2006;34:113–20. [23] Knikou M. Neural coupling between the upper and lower limbs in humans. Neurosci Lett 2007;416:138–43. [24] Kao PC, Ferris DP. The effect of movement frequency on interlimb coupling during recumbent stepping. Motor Control 2005;9:144–63.


+ Models


K.N. Arya, S. Pandian / Annals of Physical and Rehabilitation Medicine xxx (2014) xxx–xxx [25] Ting LH, Raasch CC, Brown DA, Kautz SA, Zajac FE. Sensorimotor state of the contralateral leg affects ipsilateral muscle coordination of pedaling. J Neurophysiol 1998;80:1341–51. [26] Rice MS, Newell KM. Upper-extremity interlimb coupling in persons with left hemiplegia due to stroke. Arch Phys Med Rehabil 2004;85: 629–34. [27] Lodha N, Coombes SA, Cauraugh JH. Bimanual isometric force control: asymmetry and coordination evidence post stroke. Clin Neurophysiol 2012;123:787–95. [28] Harris-Love ML, McCombe Waller S, Whitall J. Exploiting interlimb coupling to improve paretic arm reaching performance in people with chronic stroke. Arch Phys Med Rehabil 2005;86:2131–7. [29] Goble DJ. The potential for utilizing inter-limb coupling in the rehabilitation of upper limb motor disability due to unilateral brain injury. Disabil Rehabil 2006;28:1103–8. [30] Cunningham CL, Stoykov ME, Walter CB. Bilateral facilitation of motor control in chronic hemiplegia. Acta Psychol (Amst) 2002;110:321–37. [31] Zehr EP, Loadman PM, Hundza SR. Neural control of rhythmic arm cycling after stroke. J Neurophysiol 2012;2012:9. [32] Stinear JW, Byblow WD. Rhythmic bilateral movement training modulates corticomotor excitability and enhances upper limb motricity poststroke: a pilot study. J Clin Neurophysiol 2004;21:124–31. [33] Cauraugh JH, Summers JJ. Neural plasticity and bilateral movements: a rehabilitation approach for chronic stroke. Prog Neurobiol 2005;75: 309–20. [34] Huang HJ, Ferris DP. Neural coupling between upper and lower limbs during recumbent stepping. J Appl Physiol 2004;97:1299–308. [35] Cauraugh JH, Coombes SA, Lodha N, Naik SK, Summers JJ. Upper extremity improvements in chronic stroke: coupled bilateral load training. Restor Neurol Neurosci 2009;27:17–25. [36] Shumway-Cook A, Woollacott MH. Motor control-translating research into clinical practice. 3rd ed. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins, Wolters Kluwer; 2007. [37] Carr J, Shepherd R. Stroke rehabilitation: guidelines for exercises and training to optimize motor skill. 1st ed. London: Butterworth-Heinemann; 2003. [38] Bobbio T, Gabbard C, Cacola P. Interlimb coordination: an important facet of gross-motor ability. Early Childhood Research & Practice 2009;11. [39] Gallea C, Popa T, Billot S, Meneret A, Depienne C, Roze E. Congenital mirror movements: a clue to understanding bimanual motor control. J Neurol 2011;258:1911–9. [40] Patrick SK, Noah JA, Yang JF. Interlimb coordination in human crawling reveals similarities in development and neural control with quadrupeds. J Neurophysiol 2009;101:603–13. [41] Carpinella I, Crenna P, Rabuffetti M, Ferrarin M. Coordination between upper- and lower-limb movements is different during overground and treadmill walking. Eur J Appl Physiol 2009;108:71–82. [42] Balter JE, Zehr EP. Neural coupling between the arms and legs during rhythmic locomotor-like cycling movement. J Neurophysiol 2007;97: 1809–18. [43] Haken H, Kelso JA, Bunz H. A theoretical model of phase transitions in human hand movements. Biol Cybern 1985;51:347–56. [44] Wallenstein GV, Kelso JAS, Bressler SL. Phase transitions in spatiotemporal patterns of brain activity and behavior. Physica D Nonlinear Phenom 1995;84:626–34. [45] Huang HJ, Ferris DP. Upper and lower limb muscle activation is bidirectionally and ipsilaterally coupled. Med Sci Sports Exerc 2009;41:1778–89. [46] Wannier T, Bastiaanse C, Colombo G, Dietz V. Arm to leg coordination in humans during walking, creeping and swimming activities. Exp Brain Res 2001;141:375–9. [47] Aboitiz F, Montiel J. One hundred million years of interhemispheric communication: the history of the corpus callosum. Braz J Med Biol Res 2003;36:409–20. [48] Cardoso de Oliveira S, Gribova A, Donchin O, Bergman H, Vaadia E. Neural interactions between motor cortical hemispheres during bimanual and unimanual arm movements. Eur J Neurosci 2001;14:1881–96.

17

[49] Dietz V, Michel J. Locomotion in Parkinson’s disease: neuronal coupling of upper and lower limbs. Brain 2008;131:3421–31. [50] Yang JF, Gorassini M. Spinal and brain control of human walking: implications for retraining of walking. Neuroscientist 2006;12:379–89. [51] Coupar F, Pollock A, van Wijck F, Morris J, Langhorne P. Simultaneous bilateral training for improving arm function after stroke. Cochrane Database Syst Rev 2010;14:CD006432. [52] Michielsen ME, Selles RW, Stam HJ, Ribbers GM, Bussmann JB. Quantifying nonuse in chronic stroke patients: a study into paretic, nonparetic, and bimanual upper-limb use in daily life. Arch Phys Med Rehabil 2012;2012:28. [53] Mudie MH, Matyas TA. Can simultaneous bilateral movement involve the undamaged hemisphere in reconstruction of neural networks damaged by stroke? Disabil Rehabil 2000;22:23–37. [54] Li Y, Levin O, Forner-Cordero A, Swinnen SP. Interactions between interlimb and intralimb coordination during the performance of bimanual multijoint movements. Exp Brain Res 2005;163:515–26. [55] Lewis GN, Perreault EJ. Side of lesion influences interhemispheric inhibition in subjects with post-stroke hemiparesis. Clin Neurophysiol 2007;118:2656–63. [56] Haslinger B, Erhard P, Altenmuller E, et al. Reduced recruitment of motor association areas during bimanual coordination in concert pianists. Hum Brain Mapp 2004;22:206–15. [57] Dounskaia N, Nogueira KG, Swinnen SP, Drummond E. Limitations on coupling of bimanual movements caused by arm dominance: when the muscle homology principle fails. J Neurophysiol 2010;103:2027–38. [58] Bawa P, Hamm JD, Dhillon P, Gross PA. Bilateral responses of upper limb muscles to transcranial magnetic stimulation in human subjects. Exp Brain Res 2004;158:385–90. [59] Reisman DS, Block HJ, Bastian AJ. Interlimb coordination during locomotion: what can be adapted and stored? J Neurophysiol 2005;94:2403–15. [60] Shapiro LJ, Anapol FC, Jungers WL. Interlimb coordination, gait, and neural control of quadrupedalism in chimpanzees. Am J Phys Anthropol 1997;102:177–86. [61] Michel J, van Hedel HJ, Dietz V. Obstacle stepping involves spinal anticipatory activity associated with quadrupedal limb coordination. Eur J Neurosci 2008;27:1867–75. [62] Dietz V, Fouad K, Bastiaanse CM. Neuronal coordination of arm and leg movements during human locomotion. Eur J Neurosci 2001;14:1906–14. [63] Kline TL, Schmit BD, Kamper DG. Exaggerated interlimb neural coupling following stroke. Brain 2007;130:159–69. [64] Pandian S, Arya KN. Relation between the upper extremity synergistic movement components and its implication for motor recovery in poststroke hemiparesis. Top Stroke Rehabil 2012;19:545–55. [65] Langan J, Doyle ST, Hurvitz EA, Brown SH. Influence of task on interlimb coordination in adults with cerebral palsy. Arch Phys Med Rehabil 2010;91:1571–6. [66] Kloter E, Wirz M, Dietz V. Locomotion in stroke subjects: interactions between unaffected and affected sides. Brain 2011;134:721–31. [67] Kautz SA, Patten C. Interlimb influences on paretic leg function in poststroke hemiparesis. J Neurophysiol 2005;93:2460–73. [68] Kautz SA, Patten C, Neptune RR. Does unilateral pedaling activate a rhythmic locomotor pattern in the nonpedaling leg in post-stroke hemiparesis? J Neurophysiol 2006;95:3154–63. [69] Yang YR, Chen YC, Lee CS, Cheng SJ, Wang RY. Dual-task-related gait changes in individuals with stroke. Gait Posture 2007;25:185–90. [70] Hubli M, Bolliger M, Limacher E, Luft AR, Dietz V. Spinal neuronal dysfunction after stroke. Exp Neurol 2012;234:153–60. [71] Bleyenheuft C, Cockx S, Caty G, Stoquart G, Lejeune T, Detrembleur C. The effect of botulinum toxin injections on gait control in spastic stroke patients presenting with a stiff-knee gait. Gait Posture 2009;30:168–72. [72] Hutin E, Pradon D, Barbier F, Gracies JM, Bussel B, Roche N. Lower limb coordination in hemiparetic subjects: impact of botulinum toxin injections into rectus femoris. Neurorehabil Neural Repair 2010;24: 442–9. [73] Tseng SC, Morton SM. Impaired interlimb coordination of voluntary leg movements in poststroke hemiparesis. J Neurophysiol 2010;104:248–57.


+ Models


18


[74] Stephenson JL, Lamontagne A, De Serres SJ. The coordination of upper and lower limb movements during gait in healthy and stroke individuals. Gait Posture 2009;29:11–6. [75] Selionov VA, Solopova IA, Zhvanskii DS, Grishin AA. Abnormalities in mutual influences of upper and lower limbs in patients with stroke. Fiziol Cheloveka 2012;38:62–72. [76] Soteropoulos DS, Edgley SA, Baker SN. Lack of evidence for direct corticospinal contributions to control of the ipsilateral forelimb in monkey. J Neurosci 2011;31:11208–19. [77] Alagona G, Delvaux V, Gerard P, et al. Ipsilateral motor responses to focal transcranial magnetic stimulation in healthy subjects and acutestroke patients. Stroke 2001;32:1304–9. [78] Schaefer SY, Haaland KY, Sainburg RL. Hemispheric specialization and functional impact of ipsilesional deficits in movement coordination and accuracy. Neuropsychologia 2009;47:2953–66. [79] Chestnut C, Haaland KY. Functional significance of ipsilesional motor deficits after unilateral stroke. Arch Phys Med Rehabil 2008;89:62–8. [80] Lodha N, Patten C, Coombes SA, Cauraugh JH. Bimanual force control strategies in chronic stroke: finger extension versus power grip. Neuropsychologia 2012;2012:7. [81] Johannsen L, Wing AM, Pelton T, et al. Seated bilateral leg exercise effects on hemiparetic lower extremity function in chronic stroke. Neurorehabil Neural Repair 2010;24:243–53. [82] Whitall J, Waller SM, Sorkin JD, et al. Bilateral and unilateral arm training improve motor function through differing neuroplastic mechanisms: a single-blinded randomized controlled trial. Neurorehabil Neural Repair 2011;25:118–29. [83] Luft AR, McCombe-Waller S, Whitall J, et al. Repetitive bilateral arm training and motor cortex activation in chronic stroke: a randomized controlled trial. JAMA 2004;292:1853–61. [84] Whitall J, McCombe Waller S, Silver KH, Macko RF. Repetitive bilateral arm training with rhythmic auditory cueing improves motor function in chronic hemiparetic stroke. Stroke 2000;31:2390–5. [85] Arya KN, Verma R, Garg RK, Sharma VP, Agarwal M, Aggarwal GG. Meaningful task-specific training (MTST) for stroke rehabilitation: a randomized controlled trial. Top Stroke Rehabil 2012;19:193–211. [86] Cauraugh JH, Kim SB, Duley A. Coupled bilateral movements and active neuromuscular stimulation: intralimb transfer evidence during bimanual aiming. Neurosci Lett 2005;382:39–44. [87] Molinari M. Plasticity properties of CPG circuits in humans: impact on gait recovery. Brain Res Bull 2009;78:22–5. [88] Moseley AM, Stark A, Cameron ID, Pollock A. Treadmill training and body weight support for walking after stroke. Cochrane Database Syst Rev 2005;CD002840. [89] Enzinger C, Dawes H, Johansen-Berg H, et al. Brain activity changes associated with treadmill training after stroke. Stroke 2009;40:2460–7. [90] Laufer Y, Dickstein R, Chefez Y, Marcovitz E. The effect of treadmill training on the ambulation of stroke survivors in the early stages of rehabilitation: a randomized study. J Rehabil Res Dev 2001;38:69–78. [91] Werner C, Bardeleben A, Mauritz KH, Kirker S, Hesse S. Treadmill training with partial body weight support and physiotherapy in stroke patients: a preliminary comparison. Eur J Neurol 2002;9:639–44. [92] Mulroy SJ, Klassen T, Gronley JK, Eberly VJ, Brown DA, Sullivan KJ. Gait parameters associated with responsiveness to treadmill training with body-weight support after stroke: an exploratory study. Phys Ther 2010;90: 209–23.

[93] Reisman DS, Wityk R, Silver K, Bastian AJ. Locomotor adaptation on a split-belt treadmill can improve walking symmetry post-stroke. Brain 2007;130:1861–72. [94] Reisman DS, McLean H, Bastian AJ. Split-belt treadmill training poststroke: a case study. J Neurol Phys Ther 2010;34:202–7. [95] Reisman DS, Bastian AJ, Morton SM. Neurophysiologic and rehabilitation insights from the split-belt and other locomotor adaptation paradigms. Phys Ther 2010;90:187–95. [96] Reisman DS, Wityk R, Silver K, Bastian AJ. Split-belt treadmill adaptation transfers to overground walking in persons poststroke. Neurorehabil Neural Repair 2009;23:735–44. [97] Bobath B. Adult hemiplegia: evaluation and treatment. 3rd ed. Butterworth-Heinemann; 1990. [98] O’ Sullivan SB, Schmitz TJ. Physical rehabilitation. 5th ed. Jaypee: New Delhi; 2007. [99] Sawner K, LaVigne J. Brunnstrom’s movement therapy in hemiplegia: a neurophysiological approach. 2nd ed. Philadelphia: JB Lippincott; 1992. [100] Adler S, Beckers D, Buck M, editors. PNF in practice; an illustrated guide. 3rd ed. Germany: Springer; 2008. [101] Randomski MV, Catherine ATL, editors. Occupational therapy for physical dysfunction. 6th ed. USA: Lippincott William & Wilkins, Wolter Kluwer; 2008. [102] Paci M. Physiotherapy based on the Bobath concept for adults with poststroke hemiplegia: a review of effectiveness studies. J Rehabil Med 2003;35:2–7. [103] Luke C, Dodd KJ, Brock K. Outcomes of the Bobath concept on upper limb recovery following stroke. Clin Rehabil 2004;18:888–98. [104] Sirtori V, Corbetta D, Moja L, Gatti R. Constraint-induced movement therapy for upper extremities in stroke patients. Cochrane Database Syst Rev 2009;7:CD004433. [105] Hayner K, Gibson G, Giles GM. Comparison of constraint-induced movement therapy and bilateral treatment of equal intensity in people with chronic upper-extremity dysfunction after cerebrovascular accident. Am J Occup Ther 2010;64:528–39. [106] Lin KC, Wu CY, Liu JS, Chen YT, Hsu CJ. Constraint-induced therapy versus dose-matched control intervention to improve motor ability, basic/ extended daily functions, and quality of life in stroke. Neurorehabil Neural Repair 2009;23:160–5. [107] Yang YR, Wang RY, Chen YC, Kao MJ. Dual-task exercise improves walking ability in chronic stroke: a randomized controlled trial. Arch Phys Med Rehabil 2007;88:1236–40. [108] Laver K, George S, Thomas S, Deutsch JE, Crotty M. Cochrane review: virtual reality for stroke rehabilitation. Eur J Phys Rehabil Med 2012;48:523–30. [109] Yang S, Hwang WH, Tsai YC, Liu FK, Hsieh LF, Chern JS. Improving balance skills in patients who had stroke through virtual reality treadmill training. Am J Phys Med Rehabil 2011;90:969–78. [110] Mouawad MR, Doust CG, Max MD, McNulty PA. WII-based movement therapy to promote improved upper extremity function post-stroke: a pilot study. J Rehabil Med 2011;43:527–33. [111] Wade E, Winstein CJ. Virtual reality and robotics for stroke rehabilitation: where do we go from here? Top Stroke Rehabil 2011;18: 685–700. [112] Jackson K, Merriman H, Campbell J. Use of an elliptical machine for improving functional walking capacity in individuals with chronic stroke: a case series. J Neurol Phys Ther 2010;34:168–74.


Neck proprioceptive training for balance function in patients with chronic poststroke hemiparesis: a case series.

Immediate effects of unaffected arm exercise in poststroke patients with spastic upper limb hemiparesis.

Effects of the nerve mobilization technique on lower limb function in patients with poststroke hemiparesis.

Task-Based Mirror Therapy Augmenting Motor Recovery in Poststroke Hemiparesis: A Randomized Controlled Trial.

Randomized controlled trial of yoga for chronic poststroke hemiparesis: motor function, mental health, and quality of life outcomes.

Neural Cross-Frequency Coupling Functions.

Neural Adaptations Associated with Interlimb Transfer in a Ballistic Wrist Flexion Task.

The improvement effect of limited mental practice in individuals with poststroke hemiparesis: the influence of mental imagery and mental concentration.

Effects of combined aerobic and resistance exercise on central arterial stiffness and gait velocity in patients with chronic poststroke hemiparesis.

Portable Myoelectric Brace Use Increases Upper Extremity Recovery and Participation But Does Not Impact Kinematics in Chronic, Poststroke Hemiparesis.

Changes in skeletal muscle perfusion and spasticity in patients with poststroke hemiparesis treated by robotic assistance (Gloreha) of the hand.

Spatial-temporal gait variability poststroke: variations in measurement and implications for measuring change.

Contralesional Hemisphere Regulation of Transcranial Magnetic Stimulation-Induced Kinetic Coupling in the Poststroke Lower Limb.

Anosognosia for hemiparesis after left-sided stroke.

facilitatory repetitive transcranial magnetic stimulation for poststroke motor recovery.

Differences in Plantar Flexor Fascicle Length and Pennation Angle between Healthy and Poststroke Individuals and Implications for Poststroke Plantar Flexor Force Contributions.

Remodeling myelination: implications for mechanisms of neural plasticity.

Memory integration: neural mechanisms and implications for behavior.

Semantically-bounded anomia: implications for the neural implementation of naming.

Trail Making Test Elucidates Neural Substrates of Specific Poststroke Executive Dysfunctions.

Enteric neurospheres are not specific to neural crest cultures: implications for neural stem cell therapies.

Upper Limb Immobilisation: A Neural Plasticity Model with Relevance to Poststroke Motor Rehabilitation.

Prophylactic Antibiotic Therapy for Preventing Poststroke Infection.

Cortical hubs and subcortical cholinergic pathways as neural substrates of poststroke dementia.