Synthèse General review

Volume 101 • N◦ 4 • avril 2014 John Libbey Eurotext

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Ganglion sentinelle envahi : faut-il faire le curage ou pas ? Essai randomisé SERC Sentinel node invasion: is it necessary to perform axillary lymph node dissection? Randomized trial SERC Article rec¸u le 14 mai 2013, accepté le 07 f´evrier 2014 Tirés à part : G. Houvenaeghel

Gilles Houvenaeghel1,2 , Michel Resbeut1 , Jean-Marie Boher1 1

Institut Paoli-Calmettes et CRCM 232, boulevard Sainte-Marguerite, 13273 Marseille cedex 9, France Université Aix-Marseille, 27, bd Jean-Moulin, 13385 Marseille cedex 5, France

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Pour citer cet article : Houvenaeghel G, Resbeut M, Boher JM. Ganglion sentinelle envahi : faut-il faire le curage ou pas ? Essai randomisé SERC. Bull Cancer 2014 ; 101 : 358-63. doi : 10.1684/bdc.2014.1916.

Résumé. L’intérêt du curage axillaire (CA) a été remis en cause en cas de ganglion sentinelle (GS) métastatique, en cas de micro-métastases ou de cellules tumorales isolées mais aussi en présence de macro-métastases. Le but de cet article est de préciser pourquoi un essai prospectif randomisé apparaît nécessaire ainsi que le schéma et les objectifs de cet essai. Pourquoi ? En cas de GS envahi, les éléments de la littérature n’apportent pas de niveau de preuve scientifique élevé ou suffisant pour valider l’abstention du CA comme une attitude pratique standard. Nous verrons les éléments de réponse : le taux de ganglions non sentinelles envahis et leur nombre au CA complémentaire, le taux de récidives axillaires, le taux de survies sans récidive et l’impact sur les décisions de traitement adjuvant. Comment ? Essai « sentinelle envahi et randomisation du curage » (SERC). Sur la base de ces résultats de la littérature, un essai prospectif randomisé multicentrique a été proposé et débuté, évaluant la non-infériorité de l’absence de CA complémentaire versus le CA chez des patientes présentant un ou des GS envahis.  Mots clés : ganglion sentinelle, cancer du sein, curage axillaire, essai randomisé

Introduction

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Key words: sentinel node, breast cancer, axillary lymph node dissection, randomised trial

du GS en comparant un groupe CA versus abstention en cas de GS indemne [2]. Il a été montré que la morbidité liée au prélèvement du GS seul, même si elle n’était pas négligeable, était très significativement inférieure à celle du CA [3-8]. Plus récemment, l’intérêt du CA a été remis en cause en cas de GS métastatique non seulement en cas de micro-métastases ou de cellules tumorales isolées (CTI) mais aussi en présence de macro-métastases [9, 10]. L’intérêt thérapeutique du CA avait déjà été remis en question dans plusieurs essais avant l’avènement de la technique du GS [11-14]. Cependant, ces essais où le CA était randomisé comportait des patientes avec ou sans envahissement Bull Cancer vol. 101 • N◦ 4 • avril 2014

doi : 10.1684/bdc.2014.1916

La radicalité de la chirurgie axillaire s’est progressivement réduite depuis l’introduction de la technique du ganglion sentinelle (GS) au début des années 1990. De nombreuses études ont permis de préciser les modalités techniques d’identification des GS et les indications (T1-2 N0) [1]. Jusqu’au début des années 2000, un curage axillaire (CA) était systématiquement associé afin d’évaluer le taux de faux négatifs, paramètre indispensable pour s’assurer de la fiabilité de cette nouvelle technique et permettre sa diffusion en routine sans CA si les GS étaient indemnes de métastases. En 2010, l’étude du NSABP-B32 a confirmé la fiabilité de la technique

Abstract. Contribution of axillary lymph node dissection (ALND) is questioned for positive sentinel node (SN), micro-metastasis and isolated tumor cells but also for macro-metastasis. The aim of this work is to precise why a prospective randomized trial is necessary and the design of this trial. Why? For positive SN, the scientific level evidence appears insufficient for validation of ALND omission as a new standard. Rational is presented with non-sentinel node involved rate and number of NSL involved at complementary ALND, axillary recurrence rate, disease free survival rate and adjuvant treatment decision impact. How? The proposed Sentinelle Envahi et Randomisation du Curage (SERC) trial will randomly assign to observation only or complementary ALND with positive SN. The aim is to demonstrate the non-inferiority of ALND omission versus ALND. 

Ganglion sentinelle envahi : faut-il faire le curage ou pas ? ganglionnaire, dans la mesure où une proportion importante des patientes N0 clinique présentaient un envahissement ganglionnaire : cela diffère donc de la situation actuelle où l’atteinte ganglionnaire sentinelle a été documentée par une analyse anatomopathologique. Le but de cet article est de préciser pourquoi un essai prospectif randomisé apparaît nécessaire ainsi que le schéma et les objectifs de cet essai.

Pourquoi ? Les données d’abstention du CA en cas de GS indemnes ont été bien précisées et validées avec les résultats du NSABP B-32, et ce malgré un taux de faux négatifs de 8 à 10 % [2]. En effet, le taux de récidives axillaires (RA) observé était faible (< 1 %), équivalent dans les deux groupes, tout comme la survie sans récidive (SSR) et la survie globale (SG) [2]. Cependant, en cas de métastases occultes, principalement cellules isolées et micro-métastases, détectées sur des coupes sériées et en immuno-histochimie, il a été montré une différence significative de SSR et SG, même si l’amplitude des différences était limitée et avec un recul seulement de cinq ans [15]. Ces données ont été récemment confirmées avec un recul de dix ans (SABCS, 2013). En cas de GS envahi, les éléments de la littérature n’apportent pas de niveau de preuve scientifique élevé ou suffisant pour valider l’abstention du CA comme une attitude pratique standard. Nous verrons les éléments de réponse : le taux de ganglions non sentinelles (GNS) envahis et leur nombre au CA complémentaire, le taux de RA, le taux de SSR et l’impact sur les décisions du traitement adjuvant. Ces éléments de réponse vont concerner des études rétrospectives et deux études prospectives randomisées, en distinguant le type d’atteinte du GS micro- ou macro-métastase.

Taux de ganglions non sentinelles envahis au curage axillaire complémentaire Les facteurs prédictifs indépendants d’envahissement des GNS mis en évidence sont : la taille de la tumeur primitive, la taille de la métastase dans le GS, la présence d’emboles lympho-vasculaires, le nombre de GS prélevés et envahis (ou le ratio), la présence d’une rupture capsulaire du GS envahi. D’autres facteurs ont été moins fréquemment retrouvés : le grade III, la surexpression d’HER2, le statut des récepteurs hormonaux, le type histologique, le site sinusal de l’atteinte. Un des facteurs les plus importants est représenté par la taille de l’atteinte du (des) GS, en distinguant les cellules isolées ou amas cellulaires (≤ 0,2 mm : pN0i+), les micro-métastases (> 0,2 et < 2 mm : pN1mi) et les macro-métastases avec des taux de GNS envahis respectivement de 10 à 13 %, 15 à 21 % et 40 à 60 % [16]. Plusieurs modèles prédictifs du risque de maladie résiduelle axillaire après biopsie positive du GS ont été proposés [17-19] et comparés [20]. Un nomogramme dédié à l’atteinte par micro-métastase des GS a été proposé puis validé et comparé aux autres modèles [21]. Ces modèles n’ont pas pris en compte les phénotypes de tumeur, ces études ayant porté sur les années où la recherche de l’amplification Bull Cancer vol. 101 • N◦ 4 • avril 2014

de HER2 n’était pas réalisée en pratique courante. Pourtant, la fréquence d’une atteinte ganglionnaire est fonction de critères parmi lesquels on retrouve aussi les récepteurs hormonaux et l’expression de HER2 [22, 23]. Dans leur étude, Reyal et al. soulignent l’hétérogénéité de la population des cancers du sein ayant permis la construction de ces modèles, avec de ce fait une validité non démontrée pour les sous-types les moins fréquents, triple négatifs et HER2 surexprimé [24]. Un nouveau modèle proposé puis validé à partir de deux cohortes indépendantes [25] a pris en compte ces facteurs. Le nombre de GNS envahis au CA complémentaire reflète un risque d’autant plus important de récidive que ce nombre est important : cela devrait donc être pris en compte, en particulier lorsque le risque de deux ou plus de deux GNS envahis est important.

L’abstention de curage axillaire a-t-elle un impact sur le taux de récidive axillaire ? Compte tenu du taux d’atteinte des GNS, on pourrait s’attendre à un taux similaire de RA en l’absence de CA. Ce taux est en fait beaucoup plus faible. Cette première constatation a été faite en l’absence de CA pour des GS indemnes, où le taux de faux négatifs et donc de GNS envahis était de 8-10 % avec cependant des taux de RA entre 1 et 2 % à cinq ans. En cas d’atteinte des GS, 15 études mono-centriques et une étude de population [26] ont été analysées dans la revue systématique de Pepels et al. [27]. Dans l’étude de population [26], le taux de RA était de 1 % (IC : 0,6-1,5 %) sur 1988 patientes avec une atteinte du GS et un suivi médian de 64 mois, mais avec une sous-estimation possible du fait de RA non rapportées. En cas de macro-métastase des GS, le taux de RA était faible : 1,2 % après GS seul (1 458 patientes) et 1 % après GS et curage (18 617 patientes) (HR ajusté 0,58). Dans les 15 études mono-centriques, portant sur 962 patientes avec un suivi médian de 30 mois, le taux de RA était de 1,7 % (IC : 1-2,7). Cependant, dans la série du MSKCC [28], le taux de RA était de 2 % sans CA et de 0,4 % avec CA (p = 0,004) avec une différence significative et en cas de GS envahi en HES, le taux de RA était plus important, de 5 % avec un suivi médian de 23 mois. Le taux de RA était faible, même en l’absence de CA, dans les deux essais qui ont comparé en cas de GS envahi la réalisation ou non d’un CA soit en cas de micro-métastase [10] du GS, soit en cas de micro- ou macro-métastase du GS (0,5 versus 0,9 % à 6,3 ans) [9]. L’absence de différence entre les bras CA et absence de CA peut être discutée compte tenu des biais importants de ces deux essais. En outre, Pepels et al. [29] rapportent un taux de récidives régionales plus élevé : de 5,6 % à cinq ans en cas de micro-métastase du GS sans CA, avec un HR ajusté de 4,39 (IC 95 % : 1,46-13,24) par rapport au CA. Les auteurs ont, par ailleurs, montré que l’absence de traitement adjuvant et d’irradiation mammaire était significativement corrélée à un risque plus élevé de RA et que la prescription de ceux-ci réduisait significativement ce risque [29]. Le faible taux de RA en l’absence de CA, très inférieur au taux de GNS envahis, s’explique par l’effet des traitements

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G. Houvenaeghel, et al. adjuvants. En premier lieu les traitements systémiques, chimiothérapie adjuvante et ou hormonothérapie dont on connaît l’effet de down staging au niveau axillaire tant par les résultats d’essais qui randomisaient la réalisation ou non d’un CA sans GS préalable que par les résultats d’essais sur la chimiothérapie néoadjuvante. En deuxième lieu, avec un effet probablement plus important, la réalisation d’une radiothérapie du sein apporte des doses efficaces de rayon au niveau de la majeure partie des étages 1 et 2 du creux axillaire par les faisceaux tangentiels [30-32]. Ainsi, il est admis que le taux de RA n’est pas un critère adapté pour déterminer une équivalence entre la réalisation ou non d’un CA complémentaire en cas de GS envahi.

L’abstention de curage axillaire a-t-elle un impact sur la survie ? Le critère de jugement pour établir une non-infériorité de l’abstention de CA est donc la SSR ou la SG. L’essai ACOSOG Z0011, étude randomisée multicentrique comparant la SG des patientes avec un ou deux GS envahis (exclusion des patientes avec seulement un envahissement en IHC) et avec ou non réalisation d’un CA complémentaire, devait comporter plus de 1 900 patientes [9] avec un traitement conservateur et radiothérapie mammaire. Un traitement systémique adjuvant a été administré chez 96,5 % des patientes, de manière équivalente entre les deux bras. La SG et la SSR à 6,3 ans étaient comparables dans les deux groupes. Cet essai présente de nombreux biais et ne permet pas de conclure avec un niveau de preuve scientifique suffisant. L’essai a été prématurément fermé après inclusion de moins de la moitié des patientes prévues (856 patientes). De plus le nombre d’événements observés a été très inférieur à celui attendu correspondant aux hypothèses statistiques initiales ayant permis le calcul d’effectif (ainsi l’effectif nécessaire aurait dû être beaucoup plus important que les 1 900 planifiées). Le taux de micro-métastases était plus important dans le bras sans curage (38 % de GS micro-métastatique avec CA versus 45 % sans CA). La radiothérapie n’était pas standardisée (en particulier le volume traité par les champs tangentiels mammaires). Les patientes incluses avaient des caractéristiques tumorales favorables : 70 % de T1, 82 % de RH+, 71 % avec un seul GS+ qui ont également contribué à l’obtention de cet excellent contrôle locorégional. Il y avait de nombreux autres biais dans le recrutement des patientes [33]. Cet essai apporte donc un bon rationnel pour poursuivre dans cette voie mais ne permet pas de conclure, aussi bien pour les micro-métastases que pour les macro-métastases des GS en cas de traitement conservateur, à une équivalence ou une non-infériorité de l’absence de CA avec un niveau de preuve suffisant. Dans une récente publication, l’investigateur principal de cet essai conclut lui-même que la pratique du GS seul en cas d’atteinte du GS doit faire l’objet d’études complémentaires [34], d’autant que cette analyse n’était pas en mesure de mettre en évidence une différence limitée à cinq ans sur la SG et SSR.

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L’essai IBCSG 23-01 a comparé le CA avec l’abstention de CA complémentaire [10] chez des patientes ayant un cancer du sein T1-T2N0 avec un ou plusieurs GS micro-métastatiques. Les patientes bénéficiant d’une mastectomie n’étaient pas exclues. Cette étude a montré avec un recul médian de 4,8 ans qu’en cas de GS micro-métastatique, l’abstention de CA complémentaire n’avait pas d’impact négatif sur la SG et la SSR par rapport au CA complémentaire, et que le taux de RA restait faible (< 1 %) dans les deux groupes sans différence significative. Dans cet essai également, l’effectif nécessaire calculé initialement n’a pas été atteint avec un nombre d’inclusions de 50 % inférieur à celui prévu et avec également un nombre d’événements très inférieur à celui des hypothèses initiales ayant permis le calcul d’effectif. Là également, le nombre de patientes à inclure aurait dû être très supérieur à celui prévu, soit trois à quatre fois plus que les inclusions réalisées. L’absence de différence observée ne permet donc pas de pouvoir conclure à une non-infériorité de l’absence du CA avec un niveau de preuve scientifique élevé. Un autre biais important de cet essai correspond à la pratique d’une adaptation des champs d’irradiation avec une modification des champs tangentiels qui pouvait être réalisée en cas d’omission du CA. Une troisième étude randomisée de plus faible effectif, incluant des patientes avec cancer du sein T 1,25 avec une puissance de 85 % et un risque d’erreur de 5 % par un test unilatéral et séquentiel de rejet de l’hypothèse nulle (H0 : HR > 1,25) selon la méthode classique de O’Brien Fleming. En supposant un recrutement uniforme sur une période de trois ans, un suivi de dix ans et l’absence de perdues de vue en cours d’étude, l’effectif minimum nécessaire est 2 738 patientes. Il est prévu d’enrôler 3 000 patientes pour prendre en compte des retraits éventuels de consentement avant chirurgie (100) et une proportion de patientes perdues de vue. La radiothérapie doit débuter dans les quatre à huit semaines suivant la dernière chirurgie ou cure de chimiothérapie et concernera la paroi ou le sein avec surimpression du lit tumoral. La présence d’une atteinte ganglionnaire axillaire par une macro-métastase (pN1) conduira à l’indication d’irradiation des aires ganglionnaires : sus- et sous-claviculaires (= aire axillaire III), et chaîne mammaire interne de manière optionnelle. L’irradiation de l’aire axillaire II pourra être réalisée selon les habitudes de chaque centre. En cas de micrométastase ou de cellules isolées du GS, il n’y a pas d’indication à réaliser systématiquement une irradiation des aires ganglionnaires. Cependant et selon les pratiques des différents centres, cette irradiation ganglionnaire pourra être proposée en présence de facteurs de mauvais pronostic associés. Quel que soit le bras de traitement (CA ou non), les mêmes volumes d’irradiation seront concernés.

Traitements adjuvants systémiques Chimiothérapie adjuvante : l’indication sera retenue en fonction des référentiels régionaux ainsi que de la décision de RCP en tenant compte des bénéfices/risques ainsi que des comorbidités. En cas de surexpression de HER2, un traitement par trastuzumab sera préconisé lorsqu’une chimiothérapie adjuvante est également indiquée. Hormonothérapie : elle est indiquée si les récepteurs aux œstrogènes et/ou à la progestérone sont positifs.

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Suivi Les patientes seront suivies cliniquement et radiologiquement par mammographie, plus ou moins échographie, au minimum tous les six mois, après la fin du traitement de radiothérapie pendant la première année, puis tous les ans pendant dix ans ou jusqu’au décès.

En conclusion Les patientes à inclure dans SERC comportent les mêmes patientes que IBCSG 21-03 pour les micro-métastases, les mêmes patientes que l’essai l’ACOSOG Z0011 mais aussi des patientes non éligibles à ces deux essais et avec des SSR attendues inférieures à celles des patientes éligibles. Les résultats de l’essai SERC devraient permettre d’apporter des éléments de preuve suffisants pour répondre à la controverse du CA complémentaire en cas de GS envahi, avec des indications plus larges que celles envisagées dans les essais déjà réalisés.  Liens d’intérêts : les auteurs déclarent n’avoir aucun lien d’intérêt en rapport avec l’article.

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